基于MRI T2弛豫时间参数图分析业余马拉松运动员膝关节周围肌肉T2值变化特征。
招募业余马拉松运动员12名为马拉松组，其中男5名，女7名，年龄21~37（27.5±5.4）岁。于马拉松赛前1周、赛后12 h及赛后2个月进行双膝关节MRI检查；招募健康志愿者15名为对照组，其中男5名，女10名，年龄24~27（24.9±1.0）岁，进行双膝MRI检查。应用T2弛豫时间参数图成像序列在后处理平台测量缝匠肌、股内侧肌、股二头肌、半膜肌、腓肠肌内侧头及腓肠肌外侧头的T2值，分析马拉松组赛前与赛后12 h内和赛后2个月及马拉松组赛前与对照组之间各肌肉T2值的差异。
所有受试者检查期间均未出现膝关节疼痛。常规MRI检查显示，膝关节周围肌肉形态及信号均未见明显异常。与赛前相比，马拉松赛后12 h马拉松组中半膜肌［（34.3±2.8）ms比（35.5±2.5）ms，P=0.008］、腓肠肌内侧头［（34.1±3.4）ms比（37.7±3.1）ms，P<0.001］、腓肠肌外侧头［（35.2±2.9）ms比（37.2±3.9）ms，P=0.011］T2值明显升高；余肌肉T2值变化差异无统计学意义（均P>0.05）。赛后2个月随访，半膜肌T2值水平仍高于跑前［（34.3±2.8）ms比（35.4±2.5）ms，P=0.043］；腓肠肌内侧头与腓肠肌外侧头T2值与跑前相比差异无统计学意义（P>0.05）。马拉松组腓肠肌外侧头的T2值低于对照组［（35.3±3.0）ms比（38.5±4.1）ms，P=0.007］；马拉松组余肌肉T2值与对照组相比差异无统计学意义（P>0.05）。
马拉松赛后膝关节周围肌肉的T2值改变是可逆的。T2弛豫时间参数图成像序列可在一定程度上间接反映膝关节周围肌肉微观结构的改变。
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随着人们生活水平和健康意识的提升，马拉松已经成为一种流行的极限运动［1, 2］，大部分业余马拉松爱好者并非专业运动员，容易出现肌肉骨骼问题，其中膝关节损伤占全部损伤的7%~50%［3, 4］。有研究表明，一名70 kg的马拉松运动员的膝关节受到的平均垂直力为2 800 N，过度的应力负荷会对膝关节软骨、半月板、韧带及周围肌肉造成长期的、慢性的损伤，但这种损伤在常规MRI上难以显示，磁共振功能成像可以在一定程度上反映关节软骨及软组织的微结构改变［5, 6, 7, 8］。
近年来马拉松相关研究多集中在关节软骨生理功能成像［5, 6］，对膝关节周围肌肉的研究较少。膝关节周围肌肉有助于维持膝关节的稳定性和应力的传导，足够的肌肉含量与强度有助于加强运动过程中膝关节结构的稳定性，减少运动相关损伤。长跑常导致下肢骨骼肌肿胀、痉挛和延迟性肌肉疼痛等症状，以上症状会在一定程度上增加肌肉紧张度［9］，从而限制了下肢关节活动范围。因此，对肌肉损伤的早期诊断至关重要。
T2弛豫时间参数图作为一种定量的、非侵入性的MRI技术，可以从微观水平敏感反映肌肉中水的含量及肌束的结构变化。本研究拟采用T2弛豫时间参数图技术对业余马拉松运动员运动前后的肌肉T2值进行测量，旨在评价T2弛豫时间参数图对于运动前后肌肉变化状态的探测能力，为业余马拉松运动员肌肉运动机制的研究及早期损伤的诊断提供影像学数据参考。
本研究为队列研究。以网络招募的形式招募2018年10至12月业余马拉松运动员作为马拉松组。纳入标准：（1）年龄18~40岁；（2）体质指数<28 kg/m2；（3）既往无膝关节受伤史、手术史，3年内无膝关节疼痛；（4）有至少3次马拉松比赛经历，跑龄3年及以上，每周跑步3次以上，每次跑步距离>5 km，时间不少于30 min；（5）无MRI检查禁忌证。排除标准：（1）比赛期间发生膝关节损伤；（2）赛前MRI检查发现膝关节肌肉水肿、萎缩等异常表现。最终共纳入业余马拉松运动员12名，男5名，女7名，年龄21~37（27.5±5.4）岁；体质指数17.6~27.2（22.2±2.8）kg/m2。本次马拉松赛跑步距离5.0~42.2（21.4±7.9）km，完成时间22.5~170.4（122.6±27.3）min。对受试者的24个膝关节分别在赛前1周、赛后12 h及赛后2个月进行MRI检查。
另招募健康志愿者作为对照组。纳入标准：（1）年龄18~40岁；（2）体质指数<28 kg/m2；（3）既往无膝关节受伤史、手术史，3年内无膝关节疼痛；（4）既往无规律运动史，每周运动时长<150 min；（5）无MRI检查禁忌证。排除标准：（1）研究期间发生膝关节损伤；（2）研究前MRI检查发现膝关节肌肉水肿、萎缩等异常表现。最终纳入健康志愿者15名，男5名，女10名，年龄24~27（24.9±1.0）岁；体质指数18.0~25.8（21.2±2.5）kg/m2。对受试者的30个膝关节在静息状态下进行MRI检查。
本研究已通过河北医科大学第三医院伦理委员会审批（科2019-003-1），所有受试者均知情并签署知情同意书。
受试者影像资料均通过3.0T磁共振（Verio 3.0T，德国西门子公司）膝关节专用8通道线圈采集。扫描序列包括常规矢状位质子密度加权像及矢状位T2 弛豫时间参数图序列。（1）矢状位质子密度加权像序列：重复时间3 500.0 ms，回波时间24.0 ms，视野180 mm×180 mm，反转角150°，层厚4.0 mm；（2）矢状位T2弛豫时间参数图序列：重复时间3 410.0 ms，回波时间13.8、27.6、41.4、55.2、69.0 ms，视野160 mm×160 mm，反转角180°，层厚2.7 mm。
所有受试者在MRI检查前7 d内避免剧烈运动，每次扫描前静息状态下休息1 h。扫描时呈仰卧位，以髌骨下缘为扫描中心，膝关节自然伸直放入膝关节线圈内，加以沙袋及海绵固定，以尽量减少运动伪影。
为了更好地观察肌束的整体走形，本研究选择在矢状面上进行肌肉参数的测量。选取膝关节周围肌群中的缝匠肌、股内侧肌、股二头肌、半膜肌、腓肠肌内侧头及腓肠肌外侧头进行测量。在各肌肉显示的最大层面进行感兴趣区选取。
测量采用MRI后处理软件包（Syngo MR Verio 3.0，德国西门子公司）完成，在T2弛豫时间参数图解剖图像上勾画感兴趣区，复制感兴趣区位置及大小到T2弛豫时间参数图伪彩图像，测量并记录各肌肉的T2值，在各肌肉显示最大层面的前后各一层面进行同方法测量，根据3次测量值获得相应肌肉区域的T2值均值。T2值分别由2名具有3年及以上肌肉骨骼影像诊断经验的医师使用双盲法进行测量，并对所测数值进行一致性检验。利用Fusion后处理软件将T2弛豫时间参数图解剖图及伪彩图进行融合，获得融合图像。进行感兴趣区选取时，为避免容积效应的影响，感兴趣区距离肌肉边界至少间隔2~3 mm，同时尽量避开血管及肌间脂肪，以减少测量误差。
采用SPSS 21.0软件对数据进行分析。年龄、身高、体重、体质指数及T2值为计量资料符合正态分布，以表示，采用独立样本t检验进行两组间年龄、身高、体重、体质指数的比较，采用配对样本t检验进行马拉松组赛前及赛后膝关节周围肌肉T2值的比较，采用独立样本t检验进行马拉松组赛前静息状态下与对照组T2值的比较。使用组内相关系数（intraclass correlation coefficient，ICC）评价不同观察者测量T2值的一致性及可靠性，判定标准为：ICC<0.4，一致性差；0.4<ICC<0.75，一致性较好；ICC>0.75，一致性很好。双侧检验，检验水准α=0.05。
部分肌肉受图像质量影响较大，予以排除。27名受试者中，最终共纳入肌肉488块，其中马拉松组最终纳入肌肉361块；对照组最终纳入肌肉127块，其中缝匠肌17块，余肌肉各22块。马拉松组赛前共纳入肌肉118块，其中缝匠肌18块，余肌肉各20块。所有受试者研究过程中均未出现膝关节疼痛，T2加权像序列上均未发现膝关节损伤、肌肉水肿及肌肉萎缩等异常征象。业余马拉松运动员组与健康志愿者间年龄、身高、体重和体质指数差异无统计学意义（均P>0.05）（表1）。
马拉松组赛前与对照组受试者一般资料比较（）
马拉松组赛前与对照组受试者一般资料比较（）
| 组别 | 例数 | 年龄 （岁） | 身高 （cm） | 体重 （kg） | 体质指数 （kg/m²） |
|---|---|---|---|---|---|
| 马拉松组 | 12 | 27.50±5.35 | 167.33±8.42 | 61.92±12.22 | 22.23±2.79 |
| 对照组 | 15 | 24.93±0.96 | 166.07±6.73 | 58.67±10.26 | 21.15±2.48 |
| t值 | 1.64 | 0.44 | 0.75 | 1.07 | |
| P值 | 0.128 | 0.668 | 0.459 | 0.297 |
注：马拉松组为业余马拉松运动员；对照组为健康志愿者
T2值的阅片者间一致性好［ICC=0.879（95%CI：0.745~0.942），P<0.001］。
马拉松组中赛后半膜肌［（34.3±2.8）ms比（35.5±2.5）ms］、腓肠肌内侧头［（34.1±3.4）ms比（37.7±3.1）ms］、腓肠肌外侧头［（35.2±2.9）ms比（37.2±3.9）ms］T2值较跑前升高（t=-2.96、-6.48、-2.83，均P<0.05）；缝匠肌、股内侧肌、股二头肌T2值差异无统计学意义（P>0.05）（表2）。
业余马拉松运动员赛前及赛后不同肌肉T2弛豫时间参数图T2值比较（ms，n=24，）
业余马拉松运动员赛前及赛后不同肌肉T2弛豫时间参数图T2值比较（ms，n=24，）
| 检查时间 | 缝匠肌 | 半膜肌 | 股二头肌 | 股内侧肌 | 腓肠肌内 | 腓肠肌外 |
|---|---|---|---|---|---|---|
| 赛前 | 33.7±2.5 | 34.3±2.8 | 36.8±4.2 | 36.2±3.5 | 34.1±3.4 | 35.2±2.9 |
| 赛后12 h | 34.4±3.3 | 35.5±2.5 | 36.0±2.8 | 37.8±2.7 | 37.7±3.1 | 37.2±3.9 |
| 赛后2个月 | 34.3±4.0 | 35.4±2.5 | 36.0±2.9 | 36.4±2.4 | 34.5±3.1 | 35.3±3.0 |
| t1值 | -1.24 | -2.96 | 0.94 | -1.72 | -6.48 | -2.83 |
| P1值 | 0.233 | 0.008 | 0.361 | 0.101 | <0.001 | 0.011 |
| t2值 | -0.75 | -2.20 | 1.75 | -0.12 | -0.98 | 1.03 |
| P2值 | 0.465 | 0.043 | 0.101 | 0.909 | 0.341 | 0.318 |
注：t1和P1为赛前与赛后12 h的比较；t2和P2为赛前与赛后2个月的比较
赛后2个月半膜肌T2值水平仍高于跑前［（34.3±2.8）ms比（35.4±2.5）ms，t=-2.20，P<0.05］；腓肠肌内侧头与腓肠肌外侧头T2值与跑前相比差异无统计学意义（P>0.05）（表2）。
马拉松组中腓肠肌外侧头的T2值低于对照组［（35.3±3.0）ms比（38.5±4.1）ms，t =2.87，P<0.05］；马拉松组缝匠肌、半膜肌、股二头肌的T2值低于对照组，但差异无统计学意义（P>0.05）；马拉松组股内侧肌及腓肠肌内侧头高于对照组，但差异无统计学意义（P>0.05）（表3）。
马拉松组赛前与对照组受试者不同肌肉T2驰豫时间参数图T2值比较（ms，）
马拉松组赛前与对照组受试者不同肌肉T2驰豫时间参数图T2值比较（ms，）
| 组别 | 例数 | 缝匠肌 | 半膜肌 | 股二头肌 | 股内侧肌 | 腓肠肌内 | 腓肠肌外 |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 马拉松组 | 24 | 33.7±2.5 | 34.3±2.7 | 36.7±4.1 | 36.0±3.4 | 34.5±3.4 | 35.3±3.0 |
| 对照组 | 30 | 35.8±4.1 | 35.5±2.7 | 37.1±4.0 | 34.8±2.7 | 33.9±3.1 | 38.5±4.1 |
| t值 | 1.82 | 1.47 | 0.34 | -1.36 | -0.54 | 2.87 | |
| P值 | 0.077 | 0.150 | 0.734 | 0.181 | 0.590 | 0.007 |
注：马拉松组为业余马拉松运动员；对照组为健康志愿者
在T2弛豫时间参数图伪彩图与解剖图的融合图像上，色阶信号由蓝到绿到红代表T2值逐渐升高。对比马拉松组赛前、赛后腓肠肌内侧头和半膜肌的T2值变化特征，腓肠肌内侧头的T2值呈先上升后下降的趋势，在色阶图像上表现为赛前腓肠肌内侧头感兴趣区内整体呈蓝色色阶信号，赛后12 h内绿色色阶信号明显增加，可见部分红色信号，赛后2个月绿色信号较赛后12 h内稍减少，较赛前仍明显增加（图1）；半膜肌的T2值呈先上升后水平的趋势，在色阶图像上表现为赛前半膜肌感兴趣区内大部分为蓝色信号，仅中间部分呈现绿色信号；赛后感兴趣区内绿色信号明显增加（图2）。对比马拉松组赛前与对照组腓肠肌外侧头T2值变化特征，马拉松组腓肠肌外侧头的T2值低于对照组，在色阶图像上表现为健康志愿者的腓肠肌外侧头整体呈绿色色阶信号，以浅层为著，另可见部分红色信号；而业余马拉松运动员的腓肠肌外侧头信号较健康志愿者明显减低，色阶信号整体呈蓝色（图3）。
马拉松涉及多组下肢肌肉的协同作用，会造成部分腿部肌肉的离心性收缩，导致肌肉的结构或功能受损［10, 11, 12］。骨骼肌中，水分占据约80%的比重，因此可采用T2弛豫时间参数图技术反映肌肉中水含量的变化来对肌肉损伤进行定量评估；此外，相比于其他技术，T2弛豫时间参数图序列对场强要求不高，扫描时间较短，成像序列不复杂，在临床应用方面具有更广阔的前景。
多项研究已证实，T2值可作为反映骨骼肌损伤的早期敏感诊断指标。有学者［13］应用功能MRI对健康人群运动前后腰背部肌肉的变化进行评估，发现各肌肉运动后T2值均明显升高。肌肉T2值的升高与多种因素有关，总体来看是肌肉发生了微观水平的损伤，包括细胞内外水含量的改变、炎性细胞的浸润及细胞外间隙的改变等。Fu等［14］对离心运动后小鼠的大腿肌肉进行观察，发现股四头肌T2值明显增加，病理切片可观察到肿胀、破碎的肌细胞、扩大的细胞外基质及大量的炎症细胞浸润。另有学者认为，离心运动中，快肌纤维首先受到损伤，相比于慢肌纤维，快肌纤维常表现出更短的T2值，因而使得肌肉整体呈现出更高的T2值［15］。本研究中，笔者发现赛后半膜肌、腓肠肌内侧头及腓肠肌外侧头的T2值明显升高，在一定程度上反映了该部位肌肉发生了微观水平的改变，腓肠肌以快肌纤维为主，因此在运动中更容易受到损伤。在Fu等［14］的研究中，小鼠的大腿肌肉在离心运动2周后出现肌纤维再生，炎症因子减少及肌细胞间隙减小等改变，证实离心运动后的骨骼肌具有一定的自我恢复能力，这与本研究赛后2个月的随访结果一致。
本研究结果显示仅在半膜肌及腓肠肌内、外侧头发现了运动后T2值的改变，其他肌肉的T2值均无明显改变，表明在耐力长跑运动中，肌肉微损伤的分布是不同的，这可能与不同肌肉的功能与结构、运动类型和压力分布有关。Hooijmans等［16］观察受试者全程马拉松后灌注参数的变化，发现股二头肌长头、半腱肌及部分股四头肌的灌注参数在运动前后及随访中出现明显差异，而股二头肌短头及半膜肌全程未出现任何变化。本研究中有明显改变的肌肉部位与上述研究中的略有差异，考虑是由于不同测量参数、人种所导致。
Foley等［15］发现，在上肢肌肉离心运动后，其T2值始终保持升高的状态持续到了第8周。为了验证这种延迟性T2值升高的现象，本研究将随访时间选择在赛后2个月，发现赛后2个月腓肠肌内侧头及外侧头的T2值已经恢复至接近基线水平，但半膜肌的T2值仍明显高于赛前水平，笔者认为业余马拉松运动员的腓肠肌肌群在长期的比赛及训练过程中，肌肉纤维的数量及强度均已代偿性增加，因而对于来自压力负荷的承受性及恢复性有了一定提高。而Foley等［15］的研究对象为缺乏锻炼者的上臂肌群，在受到超出自身的负荷时更容易出现肌肉的适应，如肌束增厚、肌细胞增生等。离心运动可使得肌肉产生慢性适应，在训练早期，负荷训练可以使得肌肉负重能力快速增加，在经过一段时期的持续抗阻力训练后，肌纤维的形态已经发生明显改变，达到了一定的饱和状态，因此对负荷训练的反应敏感性下降。
肌肉对于重复的作用力具有适应能力。一项研究发现，通过马拉松训练可以诱导腓肠肌外侧头产生适应性改变，表现为肌束长度减少，羽状角增加，较短的肌束收缩时消耗更少的能量，因此这种结构性改变更有利于运动员进行耐力运动，而股外侧肌没有产生这种改变［17］。这与本研究的结果一致，本研究中将马拉松组与对照组各肌肉的T2值进行比较，发现腓肠肌外侧头的T2值明显减低，笔者认为这种情况不能单纯用肌细胞内外水含量的改变来解释，马拉松组在进行影像检查前1周内处于静息状态，因而考虑腓肠肌外侧头在重复且剧烈的压力负荷作用下发生了适应性改变，这种改变的具体机制有待进一步探究。
本研究存在以下不足：（1）由于图像采集问题，无法对膝关节周围其他肌肉，如股直肌、股中间肌及股外侧肌进行测量；（2）在图像后处理过程中，本研究发现距离肌肉止点不同位置的T2值具有显著差异，各肌肉不同区域的差异有待在今后研究中予以证实及讨论；（3）配速及跑姿可能对肌肉T2值有一定的影响，但并未在文中探讨，预计在下一步的研究中证实。
本研究发现，T2弛豫时间参数图可在一定程度上间接反映骨骼肌内微观结构的改变。马拉松赛后部分膝关节周围肌肉T2值的改变是可逆的。在长期进行马拉松运动的业余爱好者中，腓肠肌外侧头可能发生了适应性改变，这对于训练及临床针对性治疗具有一定的指导意义。
所有作者均声明不存在利益冲突
