谢龙腾; 胡爱荣; 蒋素文; 练祥; 颜华东; 胡耀仁

doi:10.3760/cma.j.issn.1674-2397.2016.01.002

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• 论著 •

慢性乙型肝炎病毒感染者1 397例肝组织病理和临床特征分析

中华临床感染病杂志, 2016,09(1) : 7-12. DOI: 10.3760/cma.j.issn.1674-2397.2016.01.002

摘要

目的

通过大样本量分析慢性乙型肝炎病毒(HBV)感染者的肝组织病理学改变与临床特征相关性，为无创检查的判断提供参考。

方法

回顾性分析1 397例慢性HBV感染者的肝组织病理学和临床资料。采用Ridit分析或Spearman等级相关分析研究临床指标与患者肝组织炎症分级(G)和纤维化分期(S)的相关性。

结果

1 397例慢性HBV感染者中，≥G2者604例(43.24%)，≥S2者504例(36.08%)；男性肝组织炎症分级和纤维化分期均高于女性(u＝3.093和2.854，P<0.01)。 ≤30岁组的肝组织炎症分级和纤维化分期均低于>30～40岁组和>40岁组(r＝0.259和0.303，P<0.01；F＝4.199和12.226，11.610和24.359，P<0.05和<0.01)。HBV DNA≥10³拷贝/mL的HBeAg阴性患者的炎症分级高于HBeAg阳性组和HBV DNA<10³拷贝/mL的HBeAg阴性组(F＝8.788和5.635，P值均<0.01)，但纤维化分期只高于HBeAg阳性组(F＝12.886，P<0.01)。随着丙氨酸转氨酶(ALT)的升高，肝组织炎症分级和纤维化分期升高(r＝0.537和0.517，P<0.01)。在ALT为(1～<2)×ULN且HBV DNA≥10³拷贝/mL的慢性HBV感染者中，三个年龄组间炎症分级差异无统计学意义(χ²＝4.365，P>0.05)；纤维化分期仅>40岁组高于≤30岁组(F＝3.177，P<0.05)。

结论

对年龄>30岁、ALT轻度异常、HBeAg阴性及可检测到HBV DNA的慢性HBV感染者推荐行肝组织病理学检查并给予抗病毒治疗，特别是男性患者；HBeAg阴性及低水平HBV DNA的慢性HBV感染者应重视肝纤维化的筛查。

引用本文: 谢龙腾, 胡爱荣, 蒋素文, 等. 慢性乙型肝炎病毒感染者1 397例肝组织病理和临床特征分析 [J] . 中华临床感染病杂志, 2016, 09(1) : 7-12. DOI: 10.3760/cma.j.issn.1674-2397.2016.01.002.

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慢性乙型肝炎病毒(HBV)感染者如果病情持续进展(肝脏炎症或/和肝纤维化进展)，则需要给予抗病毒、抗炎护肝和抗纤维化等治疗^[1]。因此，正确判断患者肝脏炎症和肝纤维化程度，对于疾病的处理极为重要。虽然APRI指数(天冬氨酸转氨酶/血小板比值)和瞬时弹性成像等被世界卫生组织(WHO)推荐作为评价肝纤维化程度的非侵入性方法，但其阳性预测值(PPV)均较低(<50%)^[2]。迄今，判定慢性肝脏病变的"金标准"依然是肝组织的病理学检查。然而，作为一项有创性的检查，肝活检在临床普遍开展存有一定困难。因此，开展慢性HBV感染者临床特征与肝脏病理的相关性研究依然重要，尤其是大样本量的研究。

1　对象与方法

1.1　研究对象与分组

连续收集2006年2月至2015年9月在宁波市第二医院及浙江省象山县第一人民医院就诊并接受肝脏穿刺活检术的慢性HBV感染者1 397例，其中男性926例，女性471例，年龄13～78岁，平均年龄(36±11)岁。本研究获得医院伦理委员会批准(KYLL2015030)，所有治疗措施在患者签署知情同意书后进行。被研究者的临床资料均经过查阅病历和电话随访证实。

根据《慢性乙型肝炎防治指南(2015更新版)》，建议肝组织活检的年龄为>30岁^[3]，因此本研究将慢性HBV感染者的年龄分为≤30岁组、>30～40岁组和>40岁组；根据HBeAg状态分为HBeAg阳性组和HBeAg阴性组，其中HBeAg阴性组又根据HBV DNA水平分为≥10³拷贝/mL亚组和<10³拷贝/mL亚组；根据丙氨酸转氨酶(ALT)水平分为正常组(<1× U/L)、(1～<2)×ULN组和≥2×ULN组。

1.2　诊断及排除标准

所有患者的诊断均符合《慢性乙型肝炎防治指南(2010年版)》中的标准^[1]。病理诊断按照2000年《病毒性肝炎防治方案》中的诊断标准^[4]。排除合并甲型、丙型、戊型肝炎等其他病毒感染，以及自身免疫性、酒精性、药物性、胆汁淤积性及遗传代谢性肝病、肝硬化失代偿期及肝脏肿瘤等。排除已接受抗病毒治疗和肝组织样本长度<1.0 cm及汇管区数量<6个者。

1.3　方法

1.3.1　实验室检测指标

肝脏穿刺前1 d检测肝功能、HBV血清学标志物、HBV DNA、凝血功能、血常规等。血清肝功能检测采用日本Olympus AU 2700型全自动生化分析仪；HBV血清学标志物检测采用美国雅培Abbott AxSYM System全自动化学发光酶免分析仪；HBV DNA检测采用荧光定量PCR法(ABI 7500型荧光定量PCR仪)。

1.3.2　肝穿刺活检及组织病理学检查

全部病例均无肝穿刺禁忌证。在超声引导下，使用Bard活检枪及18G活检针进行穿刺，肝组织样本长度>1.5 cm，肝组织常规用10%甲醛固定、石蜡包埋、切片，依次进行HE染色、嗜银网状纤维染色。由复旦大学医学院病理系对比阅片判断肝组织炎症分级(G)和纤维化分期(S)。

1.4　统计学方法

所有资料应用SPSS 17.0统计软件处理。正态分布资料用±s表示，采用t检验或方差分析；率的比较采用χ²检验；等级资料的比较采用Ridit分析或Spearman等级相关分析。P<0.05为差异具有统计学意义。

2　结果

2.1　肝组织病理改变总体分布

1 397例慢性HBV感染者大多数有不同程度的病理改变，≥G2者604例(43.24%)，≥S2者504例(36.08%)，见表1。

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表1

1 397例慢性HBV感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期

表1

1 397例慢性HBV感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期

病理学分级		例数	百分比(%)
炎症活动度
	G0	69	4.94
	G1	724	51.82
	G2	373	26.70
	G3	196	14.03
	G4	35	2.51
纤维化分期
	S0	226	16.18
	S1	667	47.74
	S2	291	20.83
	S3	131	9.38
	S4	82	5.87

2.2　不同性别的患者肝组织病理比较

男性肝脏炎症分级和纤维化分期的平均R值均高于女性，差异有统计学意义(u＝3.093和2.854，P<0.01)，见表2。

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表2

男性和女性慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

表2

男性和女性慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

组别	例数	炎症分级					平均R值	纤维化分期					平均R值
组别	例数	G0	G1	G2	G3	G4	平均R值	S0	S1	S2	S3	S4	平均R值
男性组	926	47	450	257	140	32	0.517	150	411	202	103	60	0.515
女性组	471	22	274	116	56	3	0.467	76	256	89	28	22	0.470
u值	-	-	-	-	-	-	3.093	-	-	-	-	-	2.854
P值	-	-	-	-	-	-	<0.01	-	-	-	-	-	<0.01

注："-"．无相关数据

2.3　不同年龄组肝组织病理比较

≤30岁组的肝组织炎症分级和纤维化分期均低于>30～40岁组和>40岁组，差异有统计学意义(r＝0.259和0.303，P<0.01；F＝4.199和12.226，11.610和24.359，P<0.05和<0.01)；而>30～40岁组和>40岁组间差异无统计学意义(F＝2.088和2.321，P值均>0.05)，见表3。

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表3

不同年龄组慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

表3

不同年龄组慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

年龄分组	例数	炎症分级					平均R值	纤维化分期					平均R值
年龄分组	例数	G0	G1	G2	G3	G4	平均R值	S0	S1	S2	S3	S4	平均R值
≤30岁组	464	30	272	109	48	5	0.451	98	257	73	26	10	0.427
>30～40岁组	465	24	236	123	69	13	0.505	63	225	102	49	26	0.516
>40岁组	468	15	216	141	79	17	0.543	65	185	116	56	46	0.556

2.4　HBeAg阳性和阴性组肝组织病理比较

HBeAg阳性患者907例，平均年龄为(34±10)岁，阴性患者490例，平均年龄为(40±10)岁，两组年龄比较差异有统计学意义(t＝9.026，P<0.01)。HBeAg阳性组的肝组织炎症分级(平均R值0.483)和纤维化分期(平均R值0.472)均低于HBeAg阴性组(平均R值分别为0.531和0.552)，差异有统计学意义(u＝2.976和5.056，P值均<0.01)。其中，HBV DNA≥10³拷贝/mL的HBeAg阴性组的炎症分级高于HBeAg阳性组和HBV DNA<10³拷贝/mL的HBeAg阴性组，差异有统计学意义(F＝8.788和5.635，P值均<0.01)。HBV DNA≥10³拷贝/mL的HBeAg阴性组的纤维化分期也明显高于HBeAg阳性组(F＝12.886，P<0.01)，但与HBV DNA<10³拷贝/mL的HBeAg阴性组比较差异无统计学意义(F＝0.827，P>0.05)，见表4。

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表4

HBeAg阳性和阴性慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

表4

HBeAg阳性和阴性慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

组别		例数	炎症分级					平均R值	纤维化分期					平均R值
组别		例数	G0	G1	G2	G3	G4	平均R值	S0	S1	S2	S3	S4	平均R值
HBeAg阳性组		907	49	495	224	118	21	0.483	156	475	164	72	40	0.472
HBeAg阴性组		490	20	229	149	78	14	0.531	70	192	127	59	24	0.552
	HBV DNA≥10³拷贝/mL	345	9	151	111	61	13	0.558	38	143	98	41	25	0.563
	HBV DNA<10³拷贝/mL	145	11	78	38	17	1	0.464	32	49	29	18	17	0.527

2.5　ALT不同水平的患者肝组织病理比较

随着ALT的增加，肝组织炎症和纤维化程度加重(r＝0.537和0.517，P<0.01)，三组间炎症分级的总体比较及两两比较差异均有统计学意义(χ²＝180.614，P<0.01；F＝23.408、87.079和20.832，P值均<0.01)；三组间纤维化分期的总体比较差异有统计学意义(χ²＝36.453，P<0.01)，两两比较，ALT≥2×ULN组的纤维化分期高于其他两组(F＝18.197和6.692，P值均<0.01)，见表5。

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表5

不同水平丙氨酸转氨酶(ALT)组慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

表5

不同水平丙氨酸转氨酶(ALT)组慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理炎症分级和纤维化分期比较(例)

ALT水平分组	例数	炎症分级					平均R值	纤维化分期					平均R值
ALT水平分组	例数	G0	G1	G2	G3	G4	平均R值	S0	S1	S2	S3	S4	平均R值
<1×ULN	686	56	443	132	51	4	0.409	132	356	105	52	41	0.463
(1～<2)×ULN	414	12	196	141	55	10	0.530	64	197	94	40	19	0.503
≥2×ULN	297	1	85	100	90	21	0.668	30	114	92	39	22	0.581

对于ALT为(1～<2)×ULN且HBV DNA≥10³拷贝/mL的患者，由于治疗适应证尚不明确，被称为"灰色地带"人群。这部分人群中，≥G2者189例，占49.61%(189/381)，≥S2者134例，占35.17%(134/381)。对这部分人群进一步作年龄分层分析发现，≤30岁组、>30～40岁组和>40岁组中≥G2者分别有48例(48/106，45.28%)、54例(54/116，46.55%)和87例(87/159，54.72%)，≥S2者分别有28例(28/106，26.41%)、38例(38/116，32.76%)和68例(68/153，42.77%)，见表6。三组间炎症分级的总体比较差异无统计学意义(χ²＝4.365，P>0.05)；三组间纤维化分期的总体比较差异有统计学意义(χ²＝6.390，P>0.05)，两两比较仅>40岁组的纤维化分期高于≤30岁组(F＝3.177，P<0.05)。

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表6

不同年龄的丙氨酸转氨酶(1～<2)×ULN且HBV DNA≥10³拷贝/mL慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理比较(例)

表6

不同年龄的丙氨酸转氨酶(1～<2)×ULN且HBV DNA≥10³拷贝/mL慢性乙型肝炎病毒感染者肝组织病理比较(例)

年龄分组	例数	炎症分级					平均R值	纤维化分期					平均R值
年龄分组	例数	G0	G1	G2	G3	G4	平均R值	S0	S1	S2	S3	S4	平均R值
≤30岁组	106	5	53	33	13	2	0.477	21	57	19	7	2	0.448
>30～40岁组	116	5	57	43	8	3	0.472	15	63	27	7	4	0.496
>40岁组	159	2	70	57	26	4	0.536	24	67	41	19	8	0.538

3　讨论

关于慢性HBV感染者临床特征与肝脏病理的相关性研究不少，但目前尚无一致结论。导致其差异性的原因较多，其中样本量偏少导致的偏倚可能是主要原因之一。对于慢性HBV感染者的诊治，判断治疗适应证是其首要任务，需要对肝脏炎症活动度和纤维化程度进行正确评估^[1]。瞬时弹性成像是目前一种较为成熟的诊断肝纤维化的无创伤性检查，但其测定成功率受到肥胖、肋间隙大小、操作者经验、肝脏炎症坏死、胆汁淤积以及脂肪变等多种因素的影响^[3]。

有研究显示，年龄是慢性HBV感染者肝纤维化或肝硬化进展的独立危险因素^[5,6,7]。本研究发现肝组织的炎症和肝纤维化程度均随年龄的增加而加重，严重者较多见于30岁以上人群。有研究发现，慢性HBV感染者免疫清除期的平均年龄为(31.7±7.5)岁^[6]，复发期的年龄主要在>40岁组^[7]，这两种情况均可导致肝脏炎症活动和纤维化进展，因而>30～40岁组和>40岁组患者肝组织病理分级和分期比较差异无统计学意义。2015年版《慢性乙型肝炎防治指南》中已建议将肝组织活检的年龄设置为>30岁^[3]。血清ALT水平常用于肝脏疾病的评估，本研究结果显示，血清ALT水平与肝组织炎症和纤维化程度有一定的相关性，但相关性并不高(相关系数仅为0.537和0.517)，与同类研究报道的结果基本一致^[1,2,3]。其中，ALT为(1～<2)×ULN且HBV DNA≥10³拷贝/mL的慢性HBV感染者("灰色地带"人群)中，≥G2者已接近50%，≥S2者也占35.17%；而且各年龄组间炎症分级的总体比较及两两比较差异均无统计学意义，仅>40岁组的纤维化分期高于≤30岁组。因此我们认为，对于"灰色地带"人群，无论年龄大小，均应推荐行肝活检病理学检查或密切随访肝纤维化无创检查，以免延误治疗。

关于HBeAg状态及HBV DNA水平与肝脏病理相关性的研究结论尚不一致。部分研究认为HBV本身并不直接损伤肝细胞，HBV DNA水平与肝脏炎症活动度无相关性，但与纤维化程度相关^[8,9,10]。本研究提示，HBeAg阴性组中HBV DNA水平≥10³拷贝/mL感染者肝组织的炎症和肝纤维化程度均最高，与已报道的多数研究一致^[6,11,12,13]；但杜庆玮等^[14]发现HBeAg阳性者的肝脏显著病变的概率大，并认为其原因可能与HBeAg阴性感染者的HBV DNA水平较低，免疫清除的比例相对较低有关。但该解释不免牵强，HBV的变异率极高，除了其自然变异，还包括HBV为了适应各种生存压力(宿主的免疫压力或/和药物的压力)而产生的变异^[15]，HBeAg阴性感染者的年龄较高，随着HBeAg消失，其免疫耐受性降低；同时HBV前C区、启动子区可能存在病毒变异且与肝脏疾病进展密切相关^[2]。值得重视的是，对于HBeAg阴性且HBV DNA<10³拷贝/mL者(即非活动性HBsAg携带者)，虽然其肝脏炎症活动度相对较低，但肝纤维化程度却高于HBeAg阳性者，因此，对这类人群需要密切随访肝纤维化的变化，并建议给予抗肝纤维化治疗。

结合年龄和HBeAg状态这两项因素，对于本研究中男性患者肝组织炎症和纤维化程度均高于女性患者这一结果便不难解释，这可能是因为男性患者的年龄[(36.4±10.4)岁]大于女性患者[(35.7±10.7)岁]，以及男性患者中HBeAg阴性者所占的比例(36.72%，340/926)高于女性患者(31.85%，150/471)这两方面因素所致。

综上所述，本着最低风险的原则，对年龄>30岁、ALT轻度异常、HBeAg阴性及可检测到HBV DNA的慢性HBV感染者强烈推荐行肝活检并建议给予抗病毒治疗，特别是男性患者；对HBeAg阴性及低水平HBV DNA的慢性HBV感染者应重视肝纤维化的筛查并根据筛查结果给予抗肝纤维化治疗。

利益冲突

利益冲突　无

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贡献者信息

谢龙腾

315700　浙江省象山县第一人民医院感染科

胡爱荣

315010　宁波市第二医院肝病中心

蒋素文

315010　宁波市第二医院肝病中心

练祥

315700　浙江省象山县第一人民医院感染科

颜华东

315010　宁波市第二医院肝病中心

胡耀仁

315010　宁波市第二医院肝病中心

通信作者

胡爱荣

315010　宁波市第二医院肝病中心

Email：huairong6666@126.com

关键词

肝炎病毒，乙型; 病理学; 肝; 活组织检查，针吸; 临床特征;

基金项目

中国肝炎防治基金会王宝恩肝纤维化研究基金（20100009）

浙江省医药卫生省部培育计划项目（2014PYA018）

象山县科技计划项目（2013C6001）

作者声明

引用格式：谢龙腾，胡爱荣，蒋素文，等．慢性乙型肝炎病毒感染者1 397例肝组织病理和临床特征分析[J]．中华临床感染病杂志，2016, 9(1)：7-12.

利益冲突

利益冲突　无

历史

出版日期：2016-02-28

收稿日期：2015-11-12

本文编辑

余方

Original Article

Liver pathology and clinical characteristics of chronic HBV infection: analysis of 1 397 cases

Longteng Xie, Airong Hu, Suwen Jiang, Xiang Lian, Huadong Yan, Yaoren Hu

Published 2016-02-28

Cite as Chin J Clin Infect Dis, 2016, 09(1): 7-12. DOI: 10.3760/cma.j.issn.1674-2397.2016.01.002

Abstract

Objective

To analyze the correlation between liver pathology and clinical characteristics in a large series of patients with chronic HBV infections, so as to provide the data base for non-invasive medical diagnosis.

Methods

Liver pathology and clinical characteristics of 1 397 patients with chronic HBV infections were retrospectively analyzed. Ridit analysis and Spearman correlation analysis were performed to investigate the correlations of clinical characteristics with liver pathology of patients.

Results

In 1 397 patients, there were 604 patients (43.24%) with liver inflammation grading ≥G2 and 504 patients (36.08%) with fibrosis stage ≥S2. Inflammation grade and fibrosis stage of liver tissues were both higher in male patients than those in females (u=3.093 and 2.854, P<0.01). Inflammation grade and fibrosis stage of liver tissues in patients aged ≤30 years were lower than those in patients aged >30-40 years and >40 years (r=0.259 and 0.303, P<0.01; F=4.199 and 12.226, 11.610 and 24.359, P<0.05 and <0.01). Patients with HBeAg(-) and HBV DNA≥10³ copies/mL were of higher degrees in liver tissue inflammation compared with those with HBeAg(+ ) and those with HBeAg(-) but HBV DNA<10³ copies/mL (F=8.788 and 5.635, all P<0.01); while the fibrosis stage in patients with HBeAg(-) and HBV DNA≥10³ copies/mL was only higher than that in HBeAg(+ ) patients (F=12.886, P<0.01). Liver tissue inflammation and liver fibrosis aggravated with the increase of ALT (r=0.537 and 0.517, P<0.01). There was no significant difference in liver tissue inflammation among different age groups of patients with ALT (1-<2)×ULN and HBV DNA≥10³copies/mL (χ²=4.365, P>0.05), but there was significant difference in liver fibrosis in patients between aged >40 years and ≤30 years (F=3.177, P<0.05).

Conclusions

Liver biopsy and antiviral therapy should be considered in chronic HBV infected patients with age of >30 years, lightly elevated ALT levels, HBeAg(-) and detectable HBV DNA levels, especially in male patients. Screening for liver fibrosis should be considered in patients with HBeAg(-) and low HBV DNA levels.

Key words:

Hepatitis B virus; Pathology; Liver; Biopsy, needle; Clinical characteristics

Contributor Information

Longteng Xie

Department of Infectious Diseases, Xiangshan First People’s Hospital, Xiangshan 315700, Zhejiang Province, China

Airong Hu

Liver Diseases Center, Ningbo No.2 Hospital, Ningbo 315010, China

Suwen Jiang

Liver Diseases Center, Ningbo No.2 Hospital, Ningbo 315010, China

Xiang Lian

Department of Infectious Diseases, Xiangshan First People’s Hospital, Xiangshan 315700, Zhejiang Province, China

Huadong Yan

Liver Diseases Center, Ningbo No.2 Hospital, Ningbo 315010, China

Yaoren Hu

Liver Diseases Center, Ningbo No.2 Hospital, Ningbo 315010, China

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