许晓青; 丁心悦; 刘开琦; 赵文华

doi:10.3760/cma.j.cn112137-20200728-02232

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• 系统综述 •

营养素对人体免疫功能的影响

中华医学杂志, 2020,100(46) : 3720-3726. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200728-02232

摘要

目的

系统回顾人体必需营养素中主要的宏量营养素和微量营养素对人体免疫功能及疾病结局的影响。

方法

数据库包括万方数据库、中国知网、PubMed、Web of Science；以营养素、食物、膳食结构、膳食模式、蛋白质、脂肪、维生素、矿质元素等作为营养相关中文检索词，炎症、炎性、氧化应激、免疫力、免疫等作为免疫相关中文检索词；相应的以nutrients、food、diet、protein、fat、vitamin、minerals等作为营养相关英文检索词，inflammatory、inflammation、oxidative stress、immune、immunity等作为免疫相关英文检索词，检索截至2020年1月10日的文献。

结果

共纳入53篇文献，其中中文18篇，英文35篇。研究内容集中在铁、锌、维生素A、维生素D、维生素E和脂肪酸同免疫功能的关系。总体来看，营养素的不充足或缺乏会影响人体细胞免疫和体液免疫，主要表现在免疫指标CD3⁺、CD4⁺、CD4⁺/CD8⁺比值，以及IgA和IgG水平的变化。营养素摄入量或血清含量与疾病结局如疾病发生率或患病风险、疾病严重程度存在相关关系，而干预实验验证了补充一些营养素如n-3多不饱和脂肪酸、锌、维生素A等对免疫功能及疾病结局的有益影响。

结论

营养素摄入量或血液营养素水平同细胞免疫和体液免疫存在关系，充足的营养状态对提高免疫力和抵抗疾病具有重要作用。

引用本文: 许晓青, 丁心悦, 刘开琦, 等. 营养素对人体免疫功能的影响 [J] . 中华医学杂志, 2020, 100(46) : 3720-3726. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200728-02232.

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免疫是人体抵抗病原体、免除罹患疾病的能力^[1]。诸多因素能够影响人体的免疫功能，其中营养素，无论是宏量营养素还是微量营养素，在支持免疫功能中发挥的作用已得到较为广泛的认知^[2]。营养素缺乏或不足会影响免疫功能，而补充营养素能一定程度地逆转因营养素缺乏而导致的免疫功能下降。目前就营养素（含宏量营养素和微量营养素）同人体免疫研究的系统性综述较为少见，本文旨在系统性回顾该领域国内外的研究进展，梳理营养素同人体免疫功能的关系，为后续相关研究提供参考和思路。

资料与方法

一、资料来源

检索截至2020年1月10日的文献。数据库包括：(1）中文数据库：万方数据库、中国知网；(2）外文数据库：PubMed、Web of Science。以营养素、食物、膳食结构、膳食模式、蛋白质、脂肪、维生素、膳食纤维等作为营养相关中文检索词，炎症、炎性、氧化应激、免疫力、免疫等作为免疫相关中文检索词；相应的以nutrients、food、diet、vitamin、dietary、nutrition等作为营养相关英文检索词，immune、immunity、inflammatory、inflammation、oxidative stress等作为免疫相关英文检索词。

二、文献纳入与排除标准

1．纳入标准：

与人群营养素同免疫相关的前瞻性、回顾性观察研究、随机对照试验研究。

2．排除标准：

动物实验或细胞学实验，资料收集方法不科学，未合理设置对照组，资料分析方法有误或没有提供，没有数据支持，小样本研究（如干预研究每组样本量<60，横断面研究每组样本量<200）及研究内容不涉及营养素与人体免疫功能关系研究的文献。

三、信息提取与质量控制

经所有作者讨论后确定中英文检索词及检索逻辑和纳入排除标准。文献由两名研究人员独立进行检索及针对标题和摘要的筛选，下载文献全文后根据纳入排除标准进一步审查并提取相关信息。

结果

一、文献检索结果

经上述检索词和纳入排除标准，共检出中文文献621篇，英文文献1 450篇。经阅读标题和摘要排除不符合纳入标准的文献，共纳入中文文献102篇，英文文献101篇。对初筛后合格的文献阅读全文，最终共将53篇文献纳入本研究，其中中文18篇，英文35篇（表1)。

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表1

纳入文献基本情况

表1

纳入文献基本情况

文献序号	年份	营养素^a	研究对象	健康状况	样本量（名）	国家
3	2018	谷氨酸	老年人		90	中国
4	2003	脂肪酸	孕妇及其足月婴儿		83	澳大利亚
5	2011	脂肪酸	≥49岁		2 514	澳大利亚
6	2013	脂肪酸	18~30岁	哮喘病史	4 162	美国
7	2014	脂肪酸	成年女性	健康	170 805	美国
8	2015	脂肪酸	妇女	乳腺癌	1 463	美国
9	2015	脂肪酸	老年女性		87 360	美国
10	2014	脂肪酸	妇女		22 494	美国
11	2018	脂肪酸	55~79岁女性		80 551	美国
12	2003	脂肪酸	25~72岁	健康	150	英国
13	2009	脂肪酸	30~74岁		203 193	欧洲
14	2010	脂肪酸	成年人		110	丹麦
15	2017	脂肪酸	成年人		88 598	美国
16	1985	铁	6月龄~17岁儿童	癌症	81	美国
17	2013	铁，锌	1~6年级学生		1 023	中国
18	2006	铁	孕妇	缺铁性贫血	137	中国
19	2006	铁	孕妇	缺铁性贫血	63	中国
20	2018	铁	老年人	缺铁性贫血	60	中国
21	2000	铁	6~36月龄		229	多哥
22	2011	铁	7~13岁	健康	73	美国
23	2003	锌	5岁	低血锌	66	中国
24	2017	锌	儿童		75	中国
25	2002	锌	5岁儿童	健康	198	中国
26	2005	锌	12~59月龄		60	孟加拉国
27	1999	微量营养素	>65岁		725	法国
28	1993	VA	儿童		55	印度尼西亚
29	1996	VA	儿童	呼吸道感染	198	中国
30	2010	VA、VC、VE	1~6年级学生		293	中国
31	2019	VA	儿童	反复呼吸道感染	140	中国
32	1999	VA	8月~5岁	反复呼吸道感染	76	中国
33	1997	VA	婴儿		62	孟加拉国
34	1998	VA	孕妇	感染HIV	1 075	坦桑尼亚
35	1999	VA	产后1~3周妇女		69	孟加拉国
36	1988	微量营养素	≥65岁	健康	230	美国
37	2019	VD	1个月~2岁	社区获得性肺炎	110	中国
38	2018	VD	儿童	喘息性支气管炎，哮喘	90	中国
39	2019	VD	儿童	哮喘	360	中国
40	2009	VD	成年女性	狼疮	425	美国
41	2012	VD	成年女性	全身性红斑狼疮	75	英国
42	2013	VD	40~73岁成年	健康	72 719	美国
43	2015	维生素	成年人	获得性血流感染	2 135	美国
44	2014	VD	孕妇		1 683	爱尔兰
45	2014	VD	≥16岁	艾滋病	91	欧洲
46	2018	VD₃	儿童	社区获得性肺炎	60	中国
47	2018	VD	儿童	社区获得性肺炎	175	中国
48	2011	VD	12~19岁		5 867	美国
49	2012	VD	11个月		1 524	阿富汗
50	2014	VD	儿童和成人	炎症性肠病	63	美国
51	2009	VA、VC、VE	1~6年级学生		293	中国
52	1997	VE	≥65岁	健康	88	美国
53	1999	VE	65~80岁	健康	157	荷兰
54	2004	VE	≥65岁		451	美国
55	2002	VE	≥65岁	健康	625	荷兰

注：^aV为维生素

二、宏量营养素

（一）蛋白质和氨基酸

将免疫能力相对较差中国老年人随机分成实验组和对照组，两组均进行同样的常规健身训练，但给实验组老人每日补充10 g谷氨酰胺，干预3个月后实验组老年人的CD4⁺/CD8⁺比值和自然杀伤细胞（NK细胞）活性明显高于入选时自身水平及对照组水平（P<0.05）^[3]。

（二）脂肪酸和脂肪

n-3多不饱和脂肪酸（n-3 polyunsaturated fatty acid，n-3 PUFA）同新生儿免疫功能的提高（P=0.045）^[4]及老年妇女炎症性疾病死亡风险的降低（降低44%，P=0.03）^[5]有关。长链n-3 PUFA同美国年轻人的哮喘发病率呈负相关（P=0.01）^[6]，与成年女性溃疡性结肠炎（UC）风险降低（HR=0.72，95%CI：0.51~1.01）^[7]、乳腺癌患者死亡率降低（EPA：HR=0.75，95%CI：0.58~0.97）^[8]及正常体重女性的子宫内膜癌风险降低^[9,10]（P<0.05）有关。但也有研究表明，绝经妇女中n-3 PUFA与类风湿性关节炎的患病风险无关（HR=1.01，95%CI：0.90~1.13）^[11]。Kew等^[12]随机对照研究结果表明，提高膳食中植物或海洋来源的n-3 PUFA摄入量不会影响免疫细胞的数量和免疫功能反应（P>0.05）。此外，大量摄入反式不饱和脂肪（HR=1.34，95%CI：0.94~1.92）^[7]、增加亚油酸的摄入量（OR=2.49，95%CI：1.23~5.07，P=0.01）^[13]及脂肪组织中更高浓度的花生四烯酸（每增加0.1%，RR=1.77，95%CI：1.38~2.27）^[14]同UC风险的增加相关。摄入较多的总脂肪、动物脂肪和饱和脂肪与女性患慢性淋巴细胞性白血病、小淋巴细胞性淋巴瘤亚型的风险呈正相关（P≤ 0.05）^[15]。

三、微量营养素

（一）矿物质

1．铁：

铁摄入不足会导致人体免疫功能缺陷^[16,17]。缺铁性贫血患者表现出CD3⁺、CD4⁺和CD4⁺/CD8⁺比值的降低（P<0.05），并影响到了NK细胞的活性^[18]。缺铁也能够影响体液免疫，如缺铁会导致IgG水平的降低（P<0.01）和IgM（P<0.01）的显著增高^[19]，或表现出体液免疫指标的差异，但差异无统计学意义（P>0.05）^[20]。尚缺乏丰富的干预实验来验证补充铁对人体免疫的积极作用^[21,22]。

2．锌：

血锌水平或锌摄入量同免疫指标具有相关性。低血锌儿童组CD3⁺、CD4⁺和CD4⁺/CD8⁺比值均显著降低（P<0.05），CD8⁺水平升高（P<0.01），且血清IgG、IgM、IgA水平升高（P<0.05）^[23]。不同血锌水平儿童的外周血T淋巴细胞亚群及红细胞免疫状态差异有统计学意义（P<0.05）^[24]。补充锌对免疫功能影响的研究主要集中在儿童，共纳入3篇文章。补充锌能够带来儿童血清C3补体^[25]、IgG^[25]、IgA水平^[25]的升高（P<0.01），补充锌也能够提高细菌性痢疾患儿的血清转化志贺菌抗体的滴度，并增加B淋巴细胞和血浆细胞的比例（P<0.03）^[26]。给住院老年人长期补充锌和硒能够增强其接种流感疫苗后的抗体水平（P<0.05）^[27]。锌对细胞免疫和体液免疫均有影响，锌缺乏会带来CD3⁺、CD4⁺和CD4⁺/CD8⁺比值的降低，以及IgA、IgG水平的变化；补充锌能够逆转这些变化并提高免疫相关指标。

（二）维生素

1．维生素A：

维生素A缺乏会直接影响免疫功能。维生素A缺乏会导致儿童CD4⁺/CD8⁺比值（P<0.08）和CD4+初始T细胞（P<0.05）显著降低，以及CD8⁺初始T细胞升高（P<0.05）^[28]。维生素A水平降低也会影响体液免疫指标，导致IgA、IgG、IgM水平下降（P<0.05）^[29]。维生素A摄入水平较低的学龄前儿童CD4⁺、CD4⁺/CD8⁺、IgG水平降低，IgM水平升高（P<0.05）^[30]，儿童血液维生素A水平同IgA水平呈正相关（P<0.05）^[31,32]。补充维生素A可逆转维生素A缺乏儿童的T细胞亚群异常^[28]。给年幼婴儿补充维生素A并使得其维生素A水平恢复到正常范围后（血清视黄醇高于0.7 μmol/L），研究对象表现出了积极的细胞免疫反应^[33]。为孕产妇补充维生素A对其自身免疫功能^[34]和新生儿健康^[35]均带来显著的积极影响。因此，维生素A缺乏直接影响细胞免疫和体液免疫，主要表现在CD4⁺水平、CD4⁺/CD8⁺比值和IgA水平的下降，对其他免疫指标的影响结论尚不一致。补充维生素A能够改善人体免疫功能及疾病症状。

2．维生素B：

健康老年人的血清维生素B₁₂和维生素B₂含量同免疫功能下降不存在关联（P>0.05）^[36]。目前纳入本文的研究中维生素B对人体免疫功能的影响尚不明确。

3．维生素C：

学龄前儿童的维生素C摄入量与CD3⁺和IgA呈正相关趋势（P<0.05），与IgM呈负相关趋势（P<0.05）^[30]。而维生素C同健康老年人的免疫功能下降不存在关联（P>0.05）^[36]。因此维生素C对人体细胞免疫指标和体液免疫指标具有一定影响。

4．维生素D：

维生素D水平同免疫指标存在相关性。获得性社区肺炎患儿的血清25羟维生素D [25(OH) D ]水平与IgG、IgA水平呈正相关（P<0.01）^[37]。哮喘患儿及喘息性支气管炎患儿血清25(OH) D与总IgE水平呈负相关（r=-0.527，P<0.001）^[38]，与IgA（r=0.849，P<0.05）、IgM（r=0.583，P<0.05）、IgG（r=0.702，P<0.05）水平呈正相关^[39]。维生素D缺乏会给疾病带来不良影响。血清维生素D含量较低的健康老年人表现出了显著升高的DTH皮肤测试结果（P<0.05）^[36]。系统性红斑狼疮女性较低的25-(OH)D水平同较高的损伤评分相关（P<0.01）^[40,41]。血清维生素D水平更高的人群同较低水平的人群相比，成年健康女性患乳糜泻的风险更低（HR=0.54，95%CI：0.30~0.99，P=0.02）^[42]、感染获得性血流的概率更低[25(OH)D浓度为10 ng/L时OR为2.33，95%CI：1.45~3.74]^[43]、妊娠早期流产危险度更低（HR=0.98，95%CI：0.96~0.99）^[44]、HIV感染者死亡率更低（降低46.0%，95%CI：2.0%~70.0%，P=0.04）^[45]、哮喘儿童肺部功能和哮喘控制程度更好（r＝0.197，P<0.013）^[39]、婴幼儿社区获得性肺炎患病率^[46]和疾病严重程度均更低^[47]、儿童患代谢综合征风险更低^[48]（P<0.05）。采用随机对照研究补充维生素D对免疫影响的文献共纳入2篇。给儿童补充维生素D不会影响其肺炎发生率^[49]和炎症性肠病的患病率^[50]。因此，人体维生素D水平会影响体液免疫指标如IgA和IgG水平的变化。研究表明维生素D水平同多种疾病的发病率及病症严重程度存在关联（感染性疾病、普通呼吸道疾病、代谢疾病等）。然而补充维生素D对疾病和免疫功能的改善作用有待探讨。

5．维生素E：

维生素E的摄入量或血浆含量同免疫指标存在关联。反复呼吸道感染患儿血清维生素E与IgA呈正相关（P<0.05），与IgG、IgM均无相关关系（P>0.05）^[31]。学龄前儿童维生素E摄入量与CD4⁺、IgG呈正相关（P<0.05）^[51]。补充维生素E对免疫功能和疾病的影响共纳入文献4篇，结论不一致。对健康老年人补充从10~800 mg不同剂量的维生素E能够改善细胞介导的免疫指标^[52,53]。给疗养院老年人补充维生素E后，呼吸道感染（RR=0.88，95%CI：0.75~0.99，P＝0.04）及流感发病（RR=0.80，95%CI：0.64~0.96，P＝0.02）风险降低^[54]。但对≥65岁的营养充足的非住院老年人补充200 mg的维生素E后，发现对疾病严重程度有不利影响^[55]。

讨论

营养素同免疫功能的研究主要集中在维生素D（13篇）、脂肪酸（12篇）、维生素A（8篇）、铁（7篇）、维生素E（6篇）和锌（5篇），其他营养素如蛋白质和氨基酸、硒和铜的研究较少。从文章的发表时间来看，该领域的研究呈增多趋势。1991年到2000年间共发表文献9篇，英文文献7篇，中文文献2篇；2001年至2020年1月10日，共有42篇相关文章发表，中文16篇，英文26篇。从研究方法来看，约2/3的研究为观察性研究，共35篇，即研究饮食摄入某营养素的量或血液中某营养素的水平同免疫指标或疾病结局关系；而补充营养素对免疫指标或疾病影响的研究相对较少。

宏量营养素同免疫功能的研究主要集中在脂肪及脂肪酸，其中n-3 PUFA是主要的研究对象，研究表明其摄入量同患病率、发病风险和疾病死亡率风险存在有益关系。然而1篇研究表明摄入一定量食物来源的n-3 PUFA不会影响免疫细胞的数量及免疫功能的响应，因此n-3 PUFA是如何影响免疫功能进而对疾病产生有益影响的机制尚不清晰。蛋白质和氨基酸对免疫功能影响的研究较少，仅看到补充谷氨酰胺合并身体锻炼能够提高免疫力较差的老年人的免疫功能，其他种类的氨基酸及蛋白质对人体免疫影响的研究较为缺乏。

微量营养素同免疫的相关研究中，锌、维生素A和维生素D的缺乏会影响人体的体液免疫和细胞免疫，主要表现在CD3⁺、CD4⁺、CD4⁺/CD8⁺比值及IgA水平的变化上。从干预实验的研究结果来看，补充锌能够逆转因锌缺乏带来的免疫功能的下降，而补充铁提高免疫功能的积极证据尚为缺乏。补充维生素对免疫以及疾病结局的积极作用存在争议，这可能同不同研究中干预对象及其状况、干预剂量和频率等有关。如有研究报道了补充维生素A能够改善疾病（如小儿下呼吸道感染）的发生率；而给产后母亲补充维生素A并不能增加其母乳中免疫因子的浓度，这可能同影响母乳免疫因子浓度的因素较复杂有关。再如补充维生素E的研究中，补充剂量在60~800 mg，试验对象身体状况也有差异，补充维生素E的效应表现出不同。对维生素B和维生素C的研究中，本文纳入的文献数量较少且结论不一致，此外不同种类的B族维生素同免疫功能的研究也较为缺乏。

本文的欠缺与不足：检索过程中看到一些研究报道了其他营养素或食物来源的物质如花青素、纤维素等，以及肠道菌群、益生元和益生菌同人体免疫的关系，因本文旨在集中对人体必需营养素同免疫的关系做系统综述，尚未包括上述内容。

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

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贡献者信息

许晓青

中国疾病预防控制中心营养与健康所，北京　100050；中关村科技园区海淀园企业博士后科研工作站雀巢研发分站，北京　100016

丁心悦

中国疾病预防控制中心营养与健康所，北京　100050

刘开琦

中国疾病预防控制中心营养与健康所，北京　100050

赵文华

中国疾病预防控制中心营养与健康所，北京　100050

通信作者

赵文华

中国疾病预防控制中心营养与健康所，北京　100050

Email：zhaowh@chinacdc.cn

关键词

营养; 营养素; 免疫系统; 免疫; 系统综述;

基金项目

中国工程院课题咨询研究项目-医学与营养的整合（2018-ZD-09-03）

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

历史

出版日期：2020-12-15

收稿日期：2020-07-28

本文编辑

吕相征

Systematic Review

Influence of nutrients on human immunity

Xu Xiaoqing, Ding Xinyue, Liu Kaiqi, Zhao Wenhua

Published 2020-12-15

Cite as Natl Med J China, 2020, 100(46): 3720-3726. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200728-02232

Abstract

Objective

To systematically review the studies on impact of macronutrients and micronutrients on human′s immunity including cell-meditated immunity and humoral immunity as well as disease outcome.

Methods

The database searched included Wan Fang Data, China National Knowledge Infrastructure, PubMed and Web of Science. "Nutrients" , "food" , "diet structure" , "diet pattern" , "protein" , "fat" , "vitamin" , "mineral" etc. were searched in Chinese and English for nutrition related terms, and "inflammation" , "inflammatory" , "oxidative stress" , "immune" , "immunity" etc. were searched for immunity related terms in Chinese and English respectively for published articles till Jan. 10th, 2020.

Results

A total of 53 articles including 18 Chinese articles and 35 English articles were included in this review. Studies mainly focused on the relationship between nutrients such as iron, zinc, vitamin A, vitamin D, vitamin E and fatty acids and immunity. In a summary, insufficiency or deficiency of nutrients would impact immunity of humans which was mostly reflected in changes of CD3⁺, CD4⁺, CD4⁺/CD8⁺, IgA and IgG levels. Furthermore, nutrient intake level or serum level was associated with disease outcomes such as prevalence, occurring risk or severity of symptoms. Interventions studies on n-3 polyunsaturated fatty acid (n-3 PUFA), zinc and vitamin A confirmed the positive effects of such nutrients on immunity and disease outcome.

Conclusions

The intake level or serum level of nutrients is associated with cell-meditated immunity and humoral immunity. Optimal status of nutrients plays an important role in effectively strengthening immune system and disease defense of humans.

Key words:

Nutrition; Nutrient; Immune system; Immunity; Systematic review

Contributor Information

Xu Xiaoqing

National Institute for Nutrition and Health, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 100050, China

Zhongguancun Science Park, Haidianyuan Post-doc Work Station-Nestle R&

D China Branch, Beijing 100016, China

Ding Xinyue

National Institute for Nutrition and Health, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 100050, China

Liu Kaiqi

National Institute for Nutrition and Health, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 100050, China

Zhao Wenhua

National Institute for Nutrition and Health, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 100050, China

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