马驰; 高耸; 李伟; 于澜; 付圣莉; 任延德

doi:10.3760/cma.j.cn112137-20200513-01524

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• 临床研究 •

基于三种不同静息态功能磁共振低频振幅算法研究终末期肾病维持性血液透析患者自发性脑活动的变化

中华医学杂志, 2021,101(4) : 265-270. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200513-01524

摘要

目的

结合低频振幅（ALFF）、比率低频振幅（fALFF）和百分比振幅（PerAF）三种不同静息态功能磁共振低频振幅算法研究终末期肾病患者自发性脑活动的变化，并分析自发性脑活动变化与临床变量之间的关系。

方法

回顾性收集2018年8月至2019年12月青岛大学附属医院肾内科及肾移植科31例维持性血液透析治疗的终末期肾病（ESRD）患者以及37名健康志愿者的资料。所有受试者均进行了静息状态功能磁共振成像（rs-fMRI）扫描。分别计算各组受试者全脑ALFF、fALFF、PerAF值。组间比较采用独立样本t检验，并使用Pearson相关分析探讨显著差异脑区自发性脑活动变化与临床变量之间的相关性。

结果

与健康对照组相比，ESRD患者右侧舌回、双侧楔前叶、左侧额下回、右侧中扣带回平均ALFF（mALFF）值减低［错误发现率（FDR）校正，均P<0.01］；双侧楔前叶、双侧后扣带回皮质、右侧距状裂周围皮质、双侧顶下小叶/颞顶交界区（包括双侧角回、颞中回、左侧缘上回）及双侧额下回平均PerAF（mPerAF）值减低（FDR校正，均P<0.01）；两组间平均fALFF（mfALFF）值差异无统计学意义。相关性分析显示ESRD患者右侧角回（r=-0.509， P=0.003）、左侧缘上回（r=-0.405， P=0.024）mPerAF值与血清钾离子浓度呈负相关。双侧楔前叶mALFF值（r=0.058， P=0.004）、左侧角回mPerAF值（r=0.415， P=0.020）与血红蛋白水平呈正相关。

结论

ESRD患者存在多个脑区自发性脑活动降低，主要位于默认模式网络（DMN）区域，可能是其脑损伤潜在的病理生理学机制；控制血钾及血红蛋白水平对预防ESRD患者脑损伤的进展至关重要。

引用本文: 马驰, 高耸, 李伟, 等. 基于三种不同静息态功能磁共振低频振幅算法研究终末期肾病维持性血液透析患者自发性脑活动的变化 [J] . 中华医学杂志, 2021, 101(4) : 265-270. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200513-01524.

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终末期肾病（ESRD）是慢性肾脏疾病发展到永久丧失90%正常肾功能的最后阶段。ESRD血液透析患者通常存在多种神经并发症，如局灶性白质病变、脑萎缩、透析失衡综合征、尿毒症脑病、透析性脑病等^［1］，导致患者认知障碍、焦虑及抑郁的风险也显著增加^［2］。其机制与多种危险因素直接或间接相关，如神经毒素的积累导致神经损伤，贫血和营养不良所致低血红蛋白血症，长期血液透析导致血流动力学波动和电解质失衡^［2］。上述因素均可能损害患者的脑功能。静息态功能磁共振成像（rs-fMRI）表明各种精神障碍的病理生理学与大脑中自发的低频血氧水平依赖信号波动（0.01~0.08 Hz）的变化有关，低频振幅（ALFF）算法可以直接测量自发脑活动的强度或幅度，被广泛应用于rs-fMRI研究^［3］。目前研究多采用ALFF和比率低频振幅（fALFF）算法，而Jia等^［4］研究提出百分比振幅（PerAF）是一种更有效、可靠、直观的研究方法且应用较少。因此。本研究首次结合ALFF、fALFF、PerAF三种算法综合比较ESRD维持性血液透析患者与健康对照组之间的自发脑活动差异，并探讨差异脑区与临床标志物及透析相关指标的变化之间的关系。

对象与方法

一、研究对象

本研究为横断面研究，回顾性收集2018年8月至2019年12月经青岛大学附属医院确诊为ESRD［肾小球滤过率（GFR）<15 ml·min^-1·（1.73 m²）^-1］，并进行规律的维持性血液透析患者40例。同时，从当地社区招募了40名年龄和性别相匹配的健康志愿者作为对照组。所有受试者均为右利手，年龄18~70（46±14）岁。ESRD患者的人口学资料从本院的电子病历中收集。所有受试者均于磁共振成像（MRI）检查前24 h内完成实验室检查，包括血清肌酐、尿素、血红蛋白、血清钾、血清钠及血清钙。本研究通过青岛大学附属医院医学研究伦理委员会批准（QYFYWZLL25940）。

排除标准：（1）重度脑外伤病史或T₂-磁共振成像液体衰减反转恢复序列（FLAIR）图像上有明显脑损伤病灶；（2）神经退行性疾病；（3）急性脑血管病或急性外周动脉闭塞；（4）慢性晚期肝功能衰竭或心力衰竭；（5）精神障碍病史；（6）癌症、严重的代谢性疾病；（7）物质滥用（药物、乙醇或香烟）；（8）妊娠或哺乳期妇女；（9）有MRI扫描禁忌证及扫描时头部过度活动。5例ESRD患者因腔隙性梗死病灶而被排除，4例ESRD患者和3名健康受试者在功能MRI图像预处理过程中被排除。最后31例ESRD患者及37名健康受试者［男20名，女17名，年龄（23~64）（43±12）岁］被纳入本次研究。其中，ESRD组包括男19例，女12例，年龄（18~70）（46±14）岁。

二、MRI数据采集

采用GE Signa HDX 3.0T MRI（美国通用电气公司）扫描仪标准头部线圈采集所有受试者T₂-FLAIR图像、3D-T₁加权成像（T₁WI）解剖图像以及rs-fMRI图像。rs-fMRI扫描过程中嘱受试者闭眼，保持清醒、放松，并不做任何特定的思考。T₂-FLAIR图像用以排查临床无症状的器质性病变。

rs-fMRI图像采用单次激发梯度回波-平面回波成像序列（GRE-EPI）序列扫描，参数如下：重复时间（TR）=3 000 ms，回波时间（TE）=40 ms，翻转角（FA）=90°，扫描层数25层，层厚5 mm，层间隔0 mm，矩阵=96×96，视野（FOV）=24 cm×24 cm。持续时间约6 min。3D-T₁WI高分辨率解剖图像采用三维磁化准备快速梯度回波（3D-MPRAGE）序列扫描。参数如下：TR=5.6 ms， TE=1.7 ms，矩阵=256×256，FOV=25.6 cm×25.6 cm，层厚1.2 mm，层间隔0 mm。持续时间约5 min。

三、MRI数据预处理

使用基于MATLAB平台的RESTplus V1.2软件包进行图像数据预处理，步骤包括：（1）格式转换（DICOM-NFITI），1名健康受试者在格式转换出错被排除；（2）去除前十个时间点及时间层校正；（3）排除任意方向头部平移>2 mm及旋转角度>2°的受试者，4例ESRD患者以及2名健康受试者被排除；（4）将T₁WI结构图像匹配到功能空间，并空间标准化至蒙特利尔神经研究所（MNI）标准空间，重采样体素大小为3 mm×3 mm×3 mm；（5）采用全宽半高值为4 mm的各向同性高斯核对图像进行平滑处理并去除低频线性漂移；（6）将头部运动（Friston 24参数模型）、脑白质信号、脑脊液信号和全局信号作为协变量回归。

四、平均ALFF（mALFF）、平均fALFF（mfALFF）、平均PerAF（mPerAF）值计算

采用RESTplus V1.2软件分别计算ALFF、fALFF及PerAF值。对预处理后的数据进行快速傅里叶变换，计算0.01~0.08 Hz频段上的血氧水平依赖（BOLD）信号振幅的平方根即为ALFF值，再将此频段内的ALFF值总和与全频段振幅总和相除，得到fALFF值。

PerAF是指每个时间点的BOLD信号强度相对于平均信号强度的波动百分比，对预处理后的图像进行带通滤波（频段0.01~0.08 Hz）以去除高频噪声。根据Jia等^［4］研究，进行PerAF值计算，公式： $P e r A F = \frac{1}{n} \sum_{i = 1}^{n} |\frac{Χ i - μ}{μ}| \times 100 %$ ； $μ = \frac{1}{n} \sum_{i = 1}^{n} Χ i$ ；X_i为第i个时间点的信号强度，n为时间点总数，μ为该时间序列的平均信号强度。

最后，对全脑每个体素ALFF、fALFF及PerAF值进行标准化处理，即除以全脑平均值，得到mALFF图、mfALFF图和mPerAF图，以便于统计分析。

五、统计分析

采用SPSS 22.0软件进行统计分析。计量资料（年龄、教育年限、透析时间及实验室相关指标）以 $\bar{x} \pm s$ 表示，组间比较采用独立样本t检验；定性资料（性别）以频数描述，组间比较采用χ²检验，P<0.05为差异有统计学意义。功能数据比较：采用RESTplus V1.2软件的统计分析部分对两组受试者的mALFF、mfALFF及mPerAF值进行独立样本t检验，同时控制性别、年龄及教育程度的影响，经错误发现率（FDR）校正，P<0.01且体素>20 mm³为差异有统计学意义。此外，进一步采用受试者工作特征（ROC）曲线来评价两组显著差异脑区mALFF及mPerAF值对疾病的诊断效能。相关性分析：提取ESRD患者差异脑区的mALFF、mfALFF、mPerAF值与临床变量（透析时间、肌酐水平、尿素水平、血红蛋白水平、血清钾、血清钠和血清钙）进行Pearson相关分析，P<0.05为差异有统计学意义（未校正）。

结果

一、人口统计资料及临床资料

最终入组31例ESRD患者和37名健康对照者。两组受试者年龄、性别和教育程度差异无统计学意义（均P>0.05）。与健康对照组相比，ESRD患者血清肌酐、尿素及血钾水平升高（t=0.816、11.067、2.350，均P<0.05），血钙、血红蛋白水平降低（t=-5.00、-13.102，均P<0.05）。两组间血钠水平差异无统计学意义（P>0.05），见表1。

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表1

两组受试者的一般资料及临床特征比较

表1

两组受试者的一般资料及临床特征比较

项目	ESRD组（n=31)	健康对照组（n=37)	t/χ²值	P值
年龄（岁， $\bar{x} \pm s$ )	46±14	43±12	1.025	0.309^b
男/女（例）	19/12	20/17	0.361	0.548^a
教育年限（年， $\bar{x} \pm s$ )	12.3±2.7	13.0±3.0	-1.006	0.318^b
透析时间（月， $\bar{x} \pm s$ )	14±13	-	-	-
肌酐（μmol/L， $\bar{x} \pm s$ )	705±349	85±18	10.816	<0.001^b
尿素（mmol/L， $\bar{x} \pm s$ )	25.0±11.0	5.1±1.2	11.067	<0.001^b
血钙（mmol/L， $\bar{x} \pm s$ )	2.0±0.4	2.3±0.1	-5.020	<0.001^b
血钾（mmol/L， $\bar{x} \pm s$ )	4.5±0.7	4.2±0.4	2.350	0.022^b
血钠（mmo/L， $\bar{x} \pm s$ )	139±3	140±4	-1.770	0.081^b
血红蛋白（g/L， $\bar{x} \pm s$ )	91±20	146±14	-13.102	<0.001^b

注：ESRD为终末期肾病；^aχ²检验；^b独立样本t检验

二、mALFF、mfALFF、mPerAF组间比较结果

与健康对照组相比，ESRD患者右侧舌回、双侧楔前叶（PCu）、左侧额下回、右侧中扣带回mALFF值减低（FDR校正，P<0.01）；双侧PCu、双侧后扣带回皮层（PCC）、右侧距状裂周围皮层、双侧顶下小叶/颞顶交界区（IPL/TPJ）（包括双侧角回、颞中回、左侧缘上回）及双侧额下回mPerAF值减低（FDR校正，P<0.01）；两组间mfALFF值经校正后差异无统计学意义；结果见表2、图1。

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表2

两组间脑区mALFF、mPerAF值差异结果比较

表2

两组间脑区mALFF、mPerAF值差异结果比较

团簇	脑区	Brodmann分区	体素大小	峰值点MNI坐标			t值	P值（经FDR校正后）
团簇	脑区	Brodmann分区	体素大小	X	Y	Z	t值	P值（经FDR校正后）
mALFF值显著降低的脑区（FDR校正，P<0.01)
1	右侧舌回	23,30,31	87	9	-51	0	-6.953	<0.01
1	双侧楔前叶（PCu)	23,30,31	87	9	-51	0	-6.953
2	左侧额下回	44,48	39	-36	12	27	-5.868	<0.01
3	右侧中扣带回	23	21	3	-27	27	-5.526	<0.01
mPerAF值显著降低的脑区（FDR校正，P<0.01)
1	双侧楔前叶（PCu)	7,23,31	233	9	-45	27	-6.124	<0.01
	双侧后扣带回皮层（PCC)
	右侧距状裂周围皮层
2	右侧角回	39	50	45	-54	21	-5.782	<0.01
2	右侧颞中回	39	50	45	-54	21	-5.782
3	左侧角回	39	78	-48	-63	27	-5.825	<0.01
3	左侧颞中回	39	78	-48	-63	27	-5.825
4	左侧缘上回	40	28	-60	-36	24	-4.945	<0.01
5	左侧额下回	9	43	-39	9	24	-5.512	<0.01
6	右侧额下回	46	23	45	9	27	-4.922	<0.01

注：两组分别为ESRD组（n=31）与健康对照组（n=37)；mALFF为平均低频振幅；mPerAF为平均百分比振幅；MNI为蒙特利尔神经学研究所；FDR为错误发现率；ESRD为终末期肾病

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图1

两组受试者间脑区mALFF、mPerAF值差异结果比较　A：静息态功能磁共振（rs-fMRI）示ESRD组较健康对照组mALFF值显著降低（蓝色）脑区［错误发现率（FDR）校正，P<0.01］；B：两组差异有统计学意义脑区mALFF值误差条形图；C：rs-fMRI示ESRD组较健康对照组mPerAF值显著降低（蓝色）脑区（FDR校正，P<0.01)；D：两组差异有统计学意义脑区mPerAF值误差条形图

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注：mALFF为平均低频振幅；mPerAF为平均百分比振幅；ESRD为终末期肾病；HCs为健康对照组

图1

三、相关性分析

ESRD患者右侧角回（r=-0.509， P=0.003）、左侧缘上回（r=-0.405， P=0.024）mPerAF值与血清钾离子浓度呈负相关。双侧PCu mALFF值（r=0.058， P=0.004）、左侧角回mPerAF值（r=0.415， P=0.020）与血红蛋白水平呈正相关，见图2。

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图2

终末期肾病（ESRD）组mALFF/mPerAF值改变与临床变量间相关关系散点图2A：ESRD患者右侧角回mPerAF值与血清钾离子浓度呈负相关；2B：ESRD患者左侧缘上回mPerAF值与血清钾离子呈负相关；2C：ESRD患者双侧楔前叶mALFF值与血红蛋白水平呈正相关；2D：ESRD患者左侧角回mPerAF值与血红蛋白水平呈正相关

图3

终末期肾病（ESRD）患者脑损伤预测受试者工作特征（ROC）曲线图3A：mALFF值分析预测ESRD脑损伤的ROC曲线图；3B：mPerAF值分析预测ESRD脑损伤的ROC曲线图

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注：mALFF为平均低频振幅；mPerAF为平均百分比振幅

图2

图3

终末期肾病（ESRD）患者脑损伤预测受试者工作特征（ROC）曲线图3A：mALFF值分析预测ESRD脑损伤的ROC曲线图；3B：mPerAF值分析预测ESRD脑损伤的ROC曲线图

四、两组显著差异脑区mALFF及mPreAF值对疾病的诊断效能

不同脑区mALFF值的ROC曲线下面积（AUC）如下：团簇1（0.099）、团簇2（0.100）、团簇3（0.141）。不同脑区mPerAF值的AUCs如下：团簇1（0.144）、团簇2（0.138）、团簇3（0.096）、团簇4（0.129）、团簇5（0.148）、团簇6（0.173）。结果表明mALFF和mPerAF对疾病诊断的准确性均较低（图3）。因此，mALFF和mPerAF可能并不适合用作ESRD脑损伤早期诊断的影像学标记物。

讨论

本研究首次将PerAF分析法用于ESRD患者，并结合三种不同rs-fMRI低频振幅算法（ALFF、fALFF和PerAF）研究ESRD患者自发性脑活动的变化，发现ESRD患者双侧PCu、PCC、IPL/TPJ、额下回、右侧中扣带回、舌回、距状裂周围皮质区域自发性脑活动降低。其中PCu、扣带回、IPL/TPJ等区域都是默认模式网络（DMN）的重要组成部分，功能上参与注意、记忆、执行和运动等多种认知控制活动^［5］。先前多项rs-fMRI研究也证实ESRD患者DMN区域ALFF值^{［6, 7］}、局域一致性（ReHo）值^［8］和功能连接降低^［9］，且与认知功能下降相关。因此，DMN自发性脑活动降低可能是ESRD患者整体认知损伤的神经病理机制。此外，额下回、舌回和距状裂周围皮层区域自发脑活动降低可能也参与了ESRD脑损伤过程。Mu等^［10］发现ESRD患者杏仁核相关情感网络与额下回相关认知控制网络间存在异常交互作用。推测额下回区域异常可能影响患者的情绪调节回路，导致情绪障碍。舌回、距状裂周围皮层是视觉皮层的关键组成部分^［11］，其损伤可能导致患者视觉缺陷。

有研究结果显示ESRD患者右侧角回、左侧缘上回mPerAF值与钾离子浓度呈负相关。高钾血症是慢性肾功能衰竭最常见的电解质紊乱^［12］。细胞外钾离子浓度升高会使静息电位降低，细胞膜上电压依赖性钠离子通道失活，使细胞兴奋性降低甚至丧失。因此，ESRD患者血钾浓度升高可能降低神经细胞兴奋性而使局部脑区自发脑活动降低。另外，ESRD患者组双侧PCu mALFF值、左侧角回mPerAF值与血红蛋白水平呈正相关，与之前研究一致^［6］。慢性肾脏病患者常伴贫血。低血红蛋白水平会降低脑灌注及脑氧合量，对大脑代谢和功能产生不利影响^［2］。结果表明ESRD患者血钾及血红蛋白水平来预防其脑损伤的进展。

本研究中mPerAF和mALFF的结果有一些重叠，但前者更敏感，且两组间mfALFF值无明显差异，与之前研究一致^［13］。ALFF会受非神经生理波动的影响，而fALFF可以有效抑制非特异性信号，但作为比例测量，它不如ALFF可靠。重测信度研究表明PerAF的可信度略高于ALFF，且远优于fALFF^［4，14］。但本研究ROC曲线表明mALFF及mPerAF对疾病的诊断效能均较差，推测与样本量偏小以及选择的低频频带范围较宽有关，未来研究可采用大样本、不同亚频带分析并结合机器学习等方法，提高对ESRD脑损伤早期诊断的敏感性和研究的统计分析能力。本研究还存在其他不足：首先，未完全排除生理噪声（呼吸、心率等）影响；其次，未做成套认知测试以确定患者的认知障碍。

总之，本研究发现ESRD患者存在多个脑区自发性脑活动降低，主要位于DMN区域，可能是其脑损伤潜在的病理机制。控制血钾及血红蛋白水平可能对预防ESRD患者脑损伤的进展至关重要。

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

参考文献

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贡献者信息

马驰

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

高耸

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

李伟

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

于澜

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

付圣莉

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

任延德

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

通信作者

任延德

青岛大学附属医院放射科，　青岛　266555

Email：8198458@163.com

关键词

肾功能衰竭，慢性; 磁共振成像; 认知障碍; 血液透析;

作者声明

引用本文：

马驰, 高耸, 李伟, 等. 基于三种不同静息态功能磁共振低频振幅算法研究终末期肾病维持性血液透析患者自发性脑活动的变化[J]. 中华医学杂志, 2021, 101(4): 265-270. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200513-01524.

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

历史

出版日期：2021-01-26

收稿日期：2020-05-13

本文编辑

李君

Clinical Research

Study on the changes of spontaneous brain activity in maintenance hemodialysis patients with end-stage renal disease based on three different resting state-functional magnetic resonance low-frequency amplitude algorithms

Ma Chi, Gao Song, Li Wei, Yu Lan, Fu Shengli, Ren Yande

Published 2021-01-26

Cite as Natl Med J China, 2021, 101(4): 265-270. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200513-01524

Abstract

Objective

To investigate the changes of spontaneous brain activity in patients with end-stage renal disease (ESRD) by combining three different resting state functional magnetic resonance low frequency amplitude algorithms, including amplitude of low-frequency fluctuations (ALFF), fractional amplitude of low-frequency fluctuations (fALFF), and percent amplitude of fluctuation (PerAF), and to analyze the associations between spontaneous brain activity changes and clinical variables.

Methods

The data of 31 ESRD patients treated with maintenance hemodialysis and 37 healthy volunteers in the Department of Nephrology and Renal Transplantation of the Affiliated Hospital of Qingdao University from August 2018 to December 2019 were retrospectively collected. The resting state functional magnetic resonance imaging (rs-fMRI) scan was performed to calculate the ALFF, fALFF, and PerAF values of the whole brain of the subjects in each group. Independent sample t test was used for comparison between groups, and Pearson correlation analysis was used to investigate the correlation between spontaneous brain activity changes in brain regions with significant differences and clinical variables.

Results

Compared to healthy volunteers, patients with ESRD had decreased mean ALFF(mALFF) values of the right lingual gyrus, bilateral anterior precuneus, left inferior frontal gyrus, and right middle cingulate gyrus (FDR (false discovery rate) correction, all P<0.01); and decreased mean PerAF (mPerAF) values of the bilateral anterior precuneus, bilateral posterior cingulate cortex, right calcarine fissure and surrounding cortex, bilateral inferior parietal lobule/temporoparietal junction (including bilateral angular gyrus, middle temporal gyrus, left supramarginal gyrus), and bilateral inferior frontal gyrus (FDR (false discovery rate) correction, all P<0.01); but there was no significant difference in mean fALFF (mfALFF) value between the two groups. Correlation analysis showed that the mPerAF values of the right angular gyrus (r=-0.509, P=0.003) and the left supramarginal gyrus (r=-0.405, P=0.024) were negatively correlated with serum potassium concentration in ESRD patients, while mALFF values of the bilateral anterior precuneus (r=0.058, P=0.004) and mPerAF values of the left gyrus (r=0.415, P=0.020) were positively correlated with hemoglobin level.

Conclusions

In ESRD patients, spontaneous brain activity was reduced in multiple brain regions, mainly located in default mode network(DMN), which might be the underlying pathophysiological mechanisms of their brain damage. Controlling serum potassium and hemoglobin levels was essential to prevent the progression of brain damage in ESRD patients.

Key words:

Kidney failure, chronic; Magnetic resonance imaging; Cognition disorders; Hemodialysis

Contributor Information

Ma Chi