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• 临床研究 •
淋巴结数量指标在N1c期结直肠癌患者预后中的价值
中华医学杂志, 2022,102(19) : 1423-1429. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20220214-00297
摘要
目的

探讨淋巴结数量指标在N1c期结直肠癌患者预后中的价值。

方法

回顾性分析2010年1月至2015年12月在中国医学科学院肿瘤医院，以及美国监测、流行病学和最终结果（SEER）数据库中初治且行根治性手术的pTxN1cM0期结直肠癌患者的临床病理资料，纳入N1c期患者1 165例，其中中国医学科学院肿瘤医院85例［男54例，女31例；中位年龄58（范围：32~80）岁］；SEER数据库1 080例［男566例，女514例；中位年龄66（范围：24~98）岁］。探讨淋巴结总数或阴性淋巴结数、阳性淋巴结对数比（LODDS）在N1c期结直肠癌患者中的预后价值。

结果

淋巴结总数或阴性淋巴结数的最佳截断值为13枚，LODDS的最佳截断值为-1.43。在85例中国医学科学院肿瘤医院病例中，N1c1期（淋巴结总数或阴性淋巴结数≥13枚，69例）和LODDS1组（LODDS≤-1.43，69例）患者的5年生存率均为80.9%，均高于N1c2期（淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚，16例）和LODDS2组（LODDS>-1.43，16例）患者（均为53.3%，均P=0.002）。在1 080例SEER数据库病例中，N1c1期（837例）和LODDS1组（LODDS≤-1.43，837例）患者的5年生存率均为64.7%，均高于N1c2期（243例）和LODDS2组（LODDS>-1.43，243例）患者（均为52.2%，均P<0.001）。Cox多因素风险回归模型分析结果显示，无论在中国医学科学院肿瘤医院病例，还是SEER数据库病例中，淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚均是影响N1c期结直肠癌患者总生存时间的危险因素，HR（95%CI）分别为3.794（1.539~9.349）、1.588（1.232~2.048）；而LODDS≤-1.43均是影响N1c期结直肠癌患者的总生存时间的保护因素，HR（95%CI）分别为0.264（0.107~0.650）、0.630（0.488~0.812）。

结论

淋巴结总数或阴性淋巴结数和LODDS是N1c期结直肠癌患者预后的影响因素，临床上对N1c期结直肠癌患者应该按淋巴结总数或阴性淋巴结数和LODDS进行预后分层，并制定不同的辅助治疗方案。

引用本文: 奚克兴, 宋诗瑜, 罗振恺, 等.  淋巴结数量指标在N1c期结直肠癌患者预后中的价值 [J] . 中华医学杂志, 2022, 102(19) : 1423-1429. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20220214-00297.
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结直肠癌是我国常见的恶性肿瘤，其发病率分别位居城市和农村地区恶性肿瘤发病率的第2位和第5位［1, 2］。癌结节也称肿瘤结节，是指肠周脂肪组织内或区域系膜内与原发肿瘤不相连的实性结节，镜下可见癌细胞沉积，但没有淋巴结结构［3, 4］。近年来，癌结节被认为是影响结直肠癌预后的重要因素［5, 6］。但癌结节数目与结直肠癌预后的关系，目前尚不明确。人们对癌结节在结直肠癌预后中重要性的认识，经历了一个不断发展变化的过程。在第5版之前的结直肠癌TNM分期中，不论癌结节大小、形态，都将癌结节归入T分期范畴［7］。第5版TNM分期中将直径≥3 mm的癌结节归为区域淋巴结转移，即N分期范畴；将直径<3 mm的癌结节纳入T分期范畴［8］。而第6版TNM分期将癌结节边缘光滑者归为淋巴结转移，将边缘欠光滑者纳入T分期范畴［9］。但是，这种单纯根据癌结节的大小或者边缘光滑程度来区分癌结节的归类方法，显得证据不够充分。第7版TNM分期系统将没有淋巴结转移但出现癌结节定义为N1c期（N1c期患者的淋巴结总数与阴性淋巴结数相同）［10］。但是在临床上往往观察到，同样为N1c期的患者却有完全不同的预后，这说明N1c期患者之间的预后存在很大的异质性，用同一分期不能完全真实准确地反映出这部分患者的预后差异。因此，研究评价N1c期结直肠癌患者预后的指标并对N1c期进行预后分层，进而为N1c期患者提供个体化治疗方案尤为必要。

淋巴结总数、阴性淋巴结数、阳性淋巴结对数比（log odds of positive lymph nodes，LODDS）是评价结直肠癌预后的较常用指标［11, 12, 13］。有研究显示，淋巴结总数是影响结直肠癌患者预后的影响因素［14］。阴性淋巴结数≥13枚的患者预后优于阴性淋巴结数≤3枚的患者［15］。而LODDS同时考虑了阳性淋巴结和阴性淋巴结因素，受淋巴结检出数目影响少，已被证实为胰腺癌、食管癌、结直肠癌等肿瘤的预后因子［16, 17, 18］。但这些指标是否在N1c期结直肠癌患者中具有相似的预后价值，目前尚缺乏相关研究。本研究使用中国医学科学院肿瘤医院和美国监测、流行病学和最终结果（Surveillance，Epidemiology and End Results，SEER）数据库中N1c期结直肠癌患者的数据资料，研究和分析了淋巴结数量指标在N1c期结直肠癌患者中的预后价值。

对象与方法
一、研究对象

回顾性分析2010年1月至2015年12月在中国医学科学院肿瘤医院和美国SEER数据库（https：//seer.cancer.gov/）中初治行根治性手术且术后病理证实为pTxN1cM0期结直肠癌患者的临床病理资料。中国医学科学院肿瘤医院和美国SEER数据库研究对象的排除标准均为：（1）术前接受新辅助治疗；（2）家族性息肉病或遗传性非息肉病性结肠癌；（3）行局部切除手术或姑息性手术；（4）病理类型为非腺癌；（5）术前或术中发现远处转移；（6）TNM分期信息不完整；（7）检出淋巴结数目为0或淋巴结信息不完整；（8）伴有第二原发肿瘤；（9）术后1个月内死亡；（10）年龄<18岁。本研究符合《赫尔辛基宣言》对伦理的一般要求，知情同意豁免。

按照上述标准，共纳入N1c期结直肠癌患者1 165例。来自中国医学科学院肿瘤医院的N1c期患者为85例，其中男54例，女31例；年龄32~80岁，中位年龄58岁；直肠癌49例，结肠癌36例；58例（68.2%）患者接受辅助化疗。美国SEER数据库中N1c期患者1 080例，其中男566例，女514例；年龄24~98岁，中位年龄66岁；直肠癌221例，结肠癌859例；接受化疗645例（59.7%）。

二、随访与记录

采用门诊复查或电话随访方式进行随访。术后前2年每3个月随访1次，3~5年每半年随访1次，5年后每年随访1次。随访内容包括病史询问、体格检查、实验室检查、影像学检查等。检查项目包括直肠指诊、血常规、血生化、肿瘤标志物、胸部X线或CT、腹盆腔增强CT、直肠磁共振成像以及肠镜等。随访截至2020年12月31日。收集患者随访复查资料，记录患者复发转移情况及疾病转归或进展死亡等信息。SEER数据库中已有随访数据，以该数据库中的随访结果为准。记录淋巴结总数或阴性淋巴结数，计算LODDS［Lg（阳性淋巴结数+0.5）/（阴性淋巴结数+0.5）］［16］。

三、统计学方法

采用SPSS 25.0软件进行统计学分析。以X-tile软件确定癌结节数、淋巴结总数或阴性淋巴结数、LODDS的最佳截断值［19］。以Kaplan-Meier法绘制生存曲线，计算5年生存率和5年肿瘤特异性生存率，并行Log rank检验。以Cox比例风险回归模型进行影响总生存时间的单因素和多因素分析。双侧检验，检验水准为α=0.05。

结果
一、癌结节数目在N1c期结直肠癌患者中的预后意义

SEER数据库中的1 080例N1c期患者中，有853例有明确癌结节数目，以X-tile软件确定癌结节数目的最佳截断值为2枚。以最佳截断值将853例患者分为癌结节≤2枚组（711例）和>2枚组（142例），生存分析结果显示，癌结节≤2枚组和>2枚组5年总生存率分别为62.1%和69.0%，差异无统计学意义（χ²=0.92，P=0.337）。

二、淋巴结总数或阴性淋巴结数和LODDS最佳截断值的确定

以中国医学科学院肿瘤医院的85例N1c期患者为研究对象，利用X-tile软件确定淋巴结总数或阴性淋巴结数的最佳截断值为13枚，根据该截断值，将患者分为N1c1期（淋巴结总数或阴性淋巴结数≥13枚，69例）和N1c2期（淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚，16例）。同样方法确定LODDS的最佳截断值为-1.43，基于此截断值，将N1c期患者分为LODDS1组（LODDS≤-1.43，69例）和LODDS2组（LODDS>-1.43，16例）。

三、中国医学科学院肿瘤医院N1c期结直肠癌患者生存分析及影响因素

85例中国医学科学院肿瘤医院收治的N1c期结直肠癌患者中，N1c1期和LODDS1组患者的5年生存率均为80.9%；N1c2期和LODDS2组患者的5年生存率均为53.3%，差异均有统计学意义（χ²=9.20，P=0.002；图1）。单因素分析结果显示，年龄、分化程度、淋巴结总数或阴性淋巴结数、LODDS与N1c期结直肠癌患者的总生存时间有关（均P<0.05，表1）。多因素分析结果显示，年龄>60岁（HR=4.436，95%CI：1.784~11.033，P=0.001）、分化程度为低分化（HR=3.436，95%CI：1.245~9.488，P=0.017）、淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚（HR=3.794，95%CI：1.539~9.349，P=0.004）是影响N1c期结直肠癌患者总生存时间的危险因素，LODDS≤-1.43（HR=0.264，95%CI：0.107~0.650，P=0.004）是影响N1c期结直肠癌患者总生存时间的保护因素。

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图1
中国医学科学院肿瘤医院N1c期结直肠癌中N1c1期和N1c2期患者生存曲线
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注：N1c期为淋巴结总数或阴性淋巴结数≥13枚，69例；N1c2期为淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚，16例

图1
中国医学科学院肿瘤医院N1c期结直肠癌中N1c1期和N1c2期患者生存曲线
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表1

影响85例中国医学科学院肿瘤医院N1c期结直肠癌患者总生存时间的单因素分析

表1

影响85例中国医学科学院肿瘤医院N1c期结直肠癌患者总生存时间的单因素分析

因素例数HR值（95%CI）P值
性别0.935

男

541.000

女

310.964（0.403~2.305）
年龄（岁）0.002

≤60

471.000

>60

384.034（1.638~9.931）
术前CEA0.312

阳性

281.000

阴性

361.212（0.486~3.023）0.679

不详

210.447（0.118~1.688）0.235
术前CA1990.440

阳性

51.000

阴性

582.100（0.279~15.797）0.471

不详

221.118（0.125~10.020）0.920
肿瘤部位0.946

直肠

491.000

左半结肠

271.085（0.427~2.757）0.863

右半结肠

91.230（0.347~4.362）0.748
手术方式0.207

开腹

311.000

腹腔镜

540.583（0.252~1.349）
肿瘤长径（cm）0.747

≤5

621.000

>5

230.857（0.335~2.192）
分化程度0.028

高、中分化

751.000

低分化

103.076（1.128~8.394）
脉管瘤栓0.705

阳性

161.000

阴性

690.810（0.272~2.412）
神经侵犯0.730

阳性

221.000

阴性

631.194（0.437~3.266）
T分期0.580

T2期

51.000

T3期

600.629（0.142~2.780）0.541

T4期

201.000（0.202~4.965）1.000
辅助化疗0.753

有

581.000

无

271.150（0.482~2.742）
放疗0.766

有

151.000

无

701.179（0.397~3.504）
淋巴结总数或阴性淋巴结数（枚）0.004

≥13

691.000

<13

163.589（1.486~8.666）
LODDS0.004

>-1.43

161.000

≤-1.43

690.279（0.115~0.673）

注：CEA为癌胚抗原；CA199为糖类抗原199；LODDS为阳性淋巴结对数比

四、SEER数据库中N1c期结直肠癌患者生存分析及影响因素

将SEER数据库中的1 080例N1c期患者分别分为N1c1期（淋巴结总数或阴性淋巴结数≥13枚，837例）和N1c2期（淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚，243例），LODDS1组（LODDS≤-1.43，837例）和LODDS2组（LODDS>-1.43，243例）。生存分析结果显示，N1c1期和LODDS1组患者5年生存率均为64.7%；N1c2期和LODDS2组患者的5年生存率均为52.2%，差异均有统计学意义（χ²=16.85，P<0.001；图2）；N1c1期和N1c2期患者5年肿瘤特异性生存率分别为75.8%和64.7%，差异有统计学意义（χ²=14.46，P<0.001；图3）。单因素分析结果显示，年龄、术前CEA水平、分化程度、T分期、是否化疗、淋巴结总数或阴性淋巴结数以及LODDS与N1c期结直肠癌患者的总生存时间有关（均P<0.05，表2）。多因素分析结果显示，年龄、术前癌胚抗原（carcinoembryonic antigen，CEA）水平、分化程度、T分期、是否化疗、淋巴结总数或阴性淋巴结数以及LODDS是影响N1c期结直肠癌患者总生存时间的预后因素（均P<0.05，表3）。

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图2
美国监测、流行病学和最终结果数据库N1c期结直肠癌中N1c1期和N1c2患者生存曲线
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注：N1c1期为淋巴结总数或阴性淋巴结数≥13枚，837例；N1c2期为淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚，243例

图2
美国监测、流行病学和最终结果数据库N1c期结直肠癌中N1c1期和N1c2患者生存曲线
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图3
美国监测、流行病学和最终结果数据库N1c期结直肠癌中N1c1期和N1c2患者的肿瘤特异性生存曲线
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注：N1c1期为淋巴结总数或阴性淋巴结数≥13枚，837例；N1c2期为淋巴结总数或阴性淋巴结数<13枚，243例

图3
美国监测、流行病学和最终结果数据库N1c期结直肠癌中N1c1期和N1c2患者的肿瘤特异性生存曲线
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表2

影响1 080例SEER数据库N1c期结直肠癌患者总生存时间的单因素分析

表2

影响1 080例SEER数据库N1c期结直肠癌患者总生存时间的单因素分析

因素例数HR值（95%CI）P值
性别0.671

男

5661.000

女

5140.950（0.751~1.202）
年龄（岁）<0.001

≤60

3881.000

>60

6922.708（2.004~3.661）
种族0.264

白种人

8181.000

黑种人

1361.286（0.910~1.817）0.154

其他或不详

1260.887（0.598~1.315）0.550
术前CEA0.001

阳性

2921.000

阴性

3810.579（0.422~0.793）0.001

不详

4070.973（0.738~1.281）0.844
肿瘤部位0.114

直肠

2211.000

左半结肠

4161.065（0.761~1.489）0.714

右半结肠

3241.382（0.986~1.937）0.061

横结肠或不详

1191.415（0.926~2.162）0.108
肿瘤长径（cm）0.208

≤5

6211.000

>5

4381.234（0.973~1.566）0.083

不详

210.926（0.380~2.258）0.866
分化程度0.011

高、中分化

8901.000

低、未分化

1701.563（1.167~2.093）0.003

不详

201.010（0.416~2.451）0.983
神经侵犯0.492

阳性

1801.000

阴性

8270.828（0.606~1.131）0.236

不详

730.882（0.519~1.498）0.642
T分期<0.001

T1期

351.000

T2期

820.909（0.395~2.090）0.822

T3期

7070.936（0.460~1.905）0.855

T4期

2562.141（1.042~4.400）0.038
化疗<0.001

有

6451.000

无

4352.649（2.083~3.369）
放疗0.420

有

931.000

无

9871.192（0.778~1.826）
淋巴结总数或阴性 淋巴结数（枚）<0.001

≥13

8371.000

<13

2431.684（1.308~2.168）
LODDS<0.001

>-1.43

2431.000

≤-1.43

8370.594（0.461~0.765）

注：SEER为监测、流行病学和最终结果；CEA为癌胚抗原；LODDS为阳性淋巴结对数比

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表3

影响1 080例SEER数据库N1c期结直肠癌患者总生存时间的多因素分析

表3

影响1 080例SEER数据库N1c期结直肠癌患者总生存时间的多因素分析

因素β值Waldχ²值HR值（95%CI）P值
年龄（岁）<0.001

≤60

1.000

>60

0.75422.4982.126（1.557~2.903）
术前CEA0.031

阳性

1.000

阴性

-0.4025.9740.669（0.485~0.924）0.015

不详

-0.0800.3180.923（0.698~1.220）0.573
分化程度0.028

高、中分化

1.000

低、未分化

0.4077.2291.502（1.117~2.020）0.007

不详

0.3830.7091.467（0.601~3.583）0.400
T分期<0.001

T1期

1.000

T2期

-0.0010.0000.999（0.433~2.309）0.999

T3期

-0.0410.0120.960（0.468~1.969）0.912

T4期

0.7353.8512.086（1.001~4.347）0.050
化疗<0.001

有

1.000

无

0.78538.0082.193（1.709~2.815）
淋巴结总数或 阴性淋巴结 数（枚）<0.001

≥13

1.000

<13

0.46312.7051.588（1.232~2.048）
LODDS<0.001

>-1.43

1.000

≤-1.43

-0.46312.7050.630（0.488~0.812）

注：SEER为监测、流行病学和最终结果；CEA为瘤胚抗原；LODDS为阳性淋巴结对数比

讨论

本研究中，癌结节≤2枚组和>2枚组5年总生存率差异无统计学意义。Liu等［20］的研究结果显示，癌结节与预后差有关，但癌结节数目与预后无相关性。Tong等［21］的研究结果也表明，癌结节数目与预后无相关性，说明在结直肠癌第7版TNM分期系统中N1c的设置是合理的。但由于癌结节的数目在目前常规病理报告中并不明确，因此癌结节数目在结直肠癌预后中的价值，仍需更多研究探讨。

淋巴结总数是结直肠癌患者的重要预后因素，检出淋巴结数量越多，预后越好［13，22］。Kotake等［22］对R0切除结直肠癌的研究结果显示，每多检出1枚淋巴结，Ⅱ期患者死亡率降低2.1%，Ⅲ期患者死亡率降低0.8%。既往研究也报道了阴性淋巴结数是肺癌、乳腺癌、结直肠癌等肿瘤的预后因素［12，23, 24］。Johnson等［12］ 分析了SEER数据库中20 702例Ⅲ期结肠癌患者的数据，结果显示，随着阴性淋巴结数的增多，患者疾病特异性死亡率下降。在ⅢB期患者中，阴性淋巴结数≥13枚和<3枚患者的5年累积肿瘤死亡率分别为27%和45%（P<0.001）；在ⅢC期患者中，阴性淋巴结数≥13枚和<3枚患者的5年死亡率分别为42%和65%（P<0.001）。LODDS是近年来发现的一个比淋巴结阳性率或N分期更优的预后预测指标，可用于判断食管癌、胰腺癌、肺癌、结直肠癌等肿瘤的预后［16, 17, 18，25］，被认为是比淋巴结阳性率或N分期更优的预后预测指标。

本研究结果显示，淋巴结总数或阴性淋巴结数、LODDS是N1c期结直肠癌患者的预后影响因素。根据淋巴结数目或LODDS可分别将N1c期结直肠癌患者分为N1c1期和N1c2期或LODDS1组和LODDS2组，患者预后差异均有统计学意义，提示N1c期患者预后存在很大差异。同时还显示中国医学科学院肿瘤医院病例和SEER数据库中N1c1期患者的5年生存率并不完全一致。分析其原因可能为：（1）人种不同；（2）结肠癌、直肠癌构成结构不一致；（3）SEER数据库的数据包括不同机构，各单位在技术水平、治疗方案等方面可能存在一定差异。此外，对于N1c期患者，目前指南推荐其接受术后辅助化疗［3, 4］，但辅助化疗在中国医学科学院肿瘤医院病例中未显示出与总生存有关，这可能与样本量小有关。

目前临床上将所有N1c期结直肠癌患者作为Ⅲ期进行同样的辅助治疗［3, 4］。Ⅲ期结肠癌辅助化疗时限的最新研究表明，对于低危的Ⅲ期患者（T1~3N1期）进行3个月的辅助化疗是足够的；而高危Ⅲ期患者（T4或N2期），原则上必须接受6个月的辅助化疗［26］。因此，不应该再按照同一方案进行辅助化疗，而应该根据预后分层，按照复发转移的危险度针对性地做到个体化治疗，使患者在保证治疗效果的同时，尽可能减少不良作用，提高生活质量。在临床上，也应该对N1c期结直肠癌患者进行分层处理和个体化治疗。根据不同的预后制定不同的术后辅助治疗方案。

本研究尚存在以下不足：（1）中国医学科学院肿瘤医院的回顾性研究病例数较少，可能存在选择偏倚；且部分患者化疗的详细信息不够准确，未对辅助化疗周期数等进行分析。（2）SEER数据库中部分变量信息的缺失以及未记录化疗的详细信息等也可能带来偏倚。未来仍期望开展前瞻性、多中心、大样本的研究来验证。

综上所述，淋巴结总数或阴性淋巴结数和LODDS是N1c期结直肠癌患者的预后因素，能对N1c期患者进行预后分层，且淋巴结总数或阴性淋巴结数使用上更简单和方便。N1c期患者的预后存在较大差异，对N1c期患者应该按照预后分层采取个体化治疗方案。

利益冲突
利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

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