
探讨集成MRI(SyMRI)技术在冈上肌肌腱损伤分级中的定量价值。
前瞻性招募2021年7月至2022年7月宁夏医科大学总医院门诊确诊冈上肌肌腱损伤的97例患者(病例组),男54例,女43例,年龄29~56(37.4±9.6)岁。病例组患者根据肩关节镜结果分为3个亚组:肌腱病组(37例,Ⅱ级)、部分撕裂组(34例,Ⅲ级)及完全撕裂组(26例,Ⅳ级)。同期招募无冈上肌肌腱损伤的正常肩袖志愿者28名(对照组),男16名,女12名,年龄23~49(36.1±7.2)岁,分级为Ⅰ级。所有受试者均接受肩关节MRI轴位T1加权像(T1WI)快速自旋回波序列、轴位T2加权像(T2WI)脂肪抑制(FS)序列、斜冠状位T2WI FS及斜矢状位质子密度加权(PDW)序列扫描,同时行SyMRI序列斜冠状位扫描。于T2WI斜冠状位图像上根据冈上肌肌腱走形将其分为外侧、内侧及中间亚区,由2名放射科医生测量3个亚区的T1、T2及PD值。采用组内相关系数(ICC)评估观察者间及观察者内的一致性。采用单因素方差分析或Kruskal-Wallis H检验比较不同分级各定量参数的差异。采用多因素logistic回归模型分析冈上肌肌腱损伤分级的危险因素,并绘制受试者工作特征(ROC)曲线并计算曲线下面积(AUC),评价其诊断效能。采用Spearman 相关性分析各定量值与损伤分级的相关性。
冈上肌肌腱3个亚区T1、T2及PD值的观察者间及观察者内ICC值均>0.700。外侧亚区的T1值、外侧及中间亚区的T2值在冈上肌肌腱损伤不同分级中的总体比较差异有统计学意义(均P<0.001),中间及内侧亚区的T1值、内侧亚区的T2值及外侧、中间及内侧亚区的PD值在冈上肌肌腱损伤不同分级中的总体比较差异均无统计学意义(均P>0.05)。多因素logistic回归模型分析结果显示外侧及中间亚区的T2值是冈上肌肌腱损伤分级的相关因素[OR值(95%CI)分别为1.123(1.037~1.216)、0.122(1.151~1.197);均P<0.001]。外侧亚区T2值诊断Ⅰ级与Ⅳ级、Ⅱ级与Ⅳ级及Ⅲ级与Ⅳ级冈上肌肌腱损伤的AUC值分别为0.891(95%CI:0.801~0.981)、0.797(95%CI:0.680~0.914)、0.723(95%CI:0.594~0.853)(均P<0.001),中间亚区T2值诊断Ⅰ级与Ⅳ级、Ⅱ级与Ⅳ级、Ⅱ级与Ⅲ级及Ⅰ级与Ⅲ级冈上肌肌腱损伤的AUC分别为0.946(95%CI:0.849~0.989)、0.886(95%CI:0.809~0.962)、0.746(95%CI:0.631~0.861)、0.843(95%CI:0.745~0.941)(均P<0.001)。外侧及中间亚区的T2值与冈上肌肌腱损伤分级呈正相关(r=0.542、0.615,均P<0.001),T1值及内侧亚区的T2值与冈上肌肌腱损伤分级无相关性(均P>0.05)。
SyMRI技术在冈上肌肌腱损伤程度分级中有很高的临床应用价值,尤其T2值可作为损伤分级的有效量化参数。
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肩袖损伤是一种常见病,普通人群中肩袖损伤的患病率为20%~34%,临床上常有颈肩部的夜间疼痛、肩关节无力等症状。冈上肌肌腱是肩袖损伤病理演变过程中最容易累及的区域。常规MRI是目前临床最常用的评估肩袖肌腱损伤病变的影像学手段,但其有一定主观性,缺乏量化标准,不能准确反映肌腱内部结构变化,这限制了对肌腱变性级别和治疗效果的准确评估[1]。集成MRI(synthetic magnetic resonance imaging,SyMRI)序列是一种新型的多模态定量 MRI技术,可以一次生成多组常规加权序列和定量序列,缩短扫描时间,反映人体组织成分的定量化信息,提高临床应用的可行性[2]。目前临床将SyMRI除了应用于中枢神经系统、乳腺及前列腺等方面[3, 4],不少研究证实了其在颞下颌关节、腰椎间盘病变及骶髂关节[5, 6]等骨肌系统成像中的可行性,但目前尚未检索到国内将其应用于肩关节的报道。SyMRI序列可通过调整重复时间(repetition time,TR)及回波时间(echo time,TE)生成不同的图像对比,获得组织的特征性弛豫值(T1、T2、PD值及R1、R2值),实现各种组织早期生化变化如胶原纤维结构、方向和水分含量等方面的定量评估[7]。因此,本研究联合SyMRI序列的定量技术探讨其在冈上肌肌腱损伤分级中的诊断价值,旨在为客观评价肌腱损伤提供新的技术支持。
前瞻性招募2021年7月至2022年7月于宁夏医科大学总医院接受肩关节MRI检查的患者。病例纳入标准:(1)疑似冈上肌肌腱损伤;(2)病程1~24个月;(3)年龄18~60岁;(4)未接受过任何规范化的治疗;(5)既往无肩关节手术史。病例排除标准:(1)MRI或X线平片证实合并有肩部骨折、肩关节周围炎及肩部占位性病变;(2)肩关节类风湿关节炎等类风湿病变、关节结核、神经源性关节病等。
另外,同期招募无冈上肌肌腱损伤的正常肩袖志愿者28名(对照组),分级为Ⅰ级。对照者纳入标准:(1)年龄18~60岁;(2)肩关节常规MRI扫描未见异常病灶;(3)无磁共振检查禁忌证;(4)无外伤史、手术史、肿瘤及炎症病史等。排除标准同病例组。
最终共纳入患者97例,其中男54例,女43例,年龄29~56(37.4±9.6)岁。28名志愿者中男16名,女12名,年龄23~49(36.1±7.2)岁。根据肩关节镜结果将病例组分为肌腱病组(37例,Ⅱ级)、部分撕裂组(34例,Ⅲ级)、完全撕裂组(26例,Ⅳ级)。所有受试者均签署知情同意书,该研究获得宁夏医科大学总医院伦理委员会批准(2020-657)。
采用GE SIGNATM Architect 3.0T MRI 16通道肩关节专用线圈(美国GE公司)进行检查,头先进,使用沙袋固定肩关节减少移动伪影。扫描序列及参数:(1)轴位T1加权像(T1-weighted imaging,Tweighted imaging,T1WI)快速自旋回波序列:TE 20 ms,TR 500 ms,矩阵 320 × 320,视野18 cm × 18 cm,层厚4 mm,层间距0.4 mm,激励次数1.5,扫描时间1 min 28 s;轴位T2 加权像(T2-weighted imaging,T2WI)脂肪抑制序列:TE 40 ms,TR 2 650 ms,矩阵320 × 320,视野18 cm × 18 cm,层厚4 mm,层间距4 mm,激励次数1.5,扫描时间1 min 40 s。(2)斜冠状位T2WI脂肪抑制序列:TE 60 ms,TR 2 500 ms,矩阵 256 × 256,视野 24 cm × 24 cm,层厚4 mm,层间距0.4 mm,激励次数2.5,扫描时间1 min 51 s。(3)斜矢状位质子密度加权(proton density-weighted,PDW)成像序列:TE 40 ms,TR 2 350 ms,矩阵256 × 256,视野24 cm × 24 cm,层厚 4 mm,层间距 0.4 mm,激励次数2,扫描时间 1 min 34 s。(4)斜冠状位SyMRI序列,TE 10 ms,TR 4 000 ms,矩阵 300× 224,视野 20 cm × 20 cm,层厚 4 mm,层间距 1 mm,激励次数1,扫描时间4 min。
扫描完成后由2名具有10年以上骨肌系统疾病诊断经验的放射科医师独立阅片,使用GE主机定量磁共振图像编译(magnetic resonance image compilation,MAGIC)处理软件包进行图像后处理,生成 T1 mapping、T2 mapping 和 PD mapping 3组定量图谱。参照Ashir等[8]的研究方法,于T2WI斜冠状位图像上以肌肉-肌腱为单元根据肌腱的走形将冈上肌肌腱分为外侧亚区(指冈上肌肌腱纤维远侧插入区域)、中间亚区(指外侧亚区和内侧亚区连线的中点区域)及内侧亚区(指位于外侧亚区内侧方向2 cm左右、高于肱骨头软骨的区域),分别于肌腱的3个亚区勾画感兴趣区(region of interest,ROI),避开脂肪、积液及周围其他组织(图1)。ROI的勾画及测量分别由2名放射科医师(观察者1和2)独立完成,并在间隔至少2 周后重复测量数据,以评估观察者间和观察者内的一致性。最终的分析数据为2名医师4 次测量结果的平均值。


注:Mid为中间亚区;Med为内侧亚区;Lat为外侧亚区
根据纳入及排除标准将对照组志愿者规定为Ⅰ级[9],定义为无肩袖病理症状,MRI图像中冈上肌肌腱形态正常且连续,每个序列均显示均匀一致低信号。根据肩关节镜结果及Zlatkin分级标准,将病例组分为3组[10]:Ⅱ级(肌腱病)定义为肩袖挫伤和肌腱充血、水肿甚至纤维化的病理表现,可复性损伤;Ⅲ级(部分撕裂)定义为不完全撕裂损伤且肩袖损伤导致肩袖肌腱纤维的部分撕裂,可发生冈上肌腱的关节表面上或囊的侧面和肌腱内部;Ⅳ级(完全撕裂)定义为肌腱全层断裂,其导致肩峰下滑囊和盂肱关节的贯通损伤,完全撕裂。冈上肌肌腱各损伤分级对应的MRI图像见图2。


采用SPSS 22.0、MedCalc 15.8及GraphPad Prism 8.0软件对所有数据进行统计分析。利用Kolmogorov-Smirnov检验对所有计量资料进行正态性检验,符合正态分布的数据用表示,不符合正态分布的用M(Q1,Q3)表示。以组内相关系数(intraclass correlation coefficient,ICC)评估观察者间和观察者内测量T1、T2和PD值的可重复性,ICC<0.4为一致性较差,0.4≤ICC<0.6为一致性中等,ICC≥0.6为一致性较好。符合正态分布的定量值之间的比较采用单因素方差分析,组间比较采用Bonferroni检验;呈偏态分布的定量值之间的比较采用 Kruskal-Wallis H检验,组间比较采用post-hoc检验。采用多因素logistic回归模型分析冈上肌肌腱损伤分级的相关因素,并绘制ROC曲线,计算灵敏度、特异度及95%CI,评价其诊断冈上肌肌腱损伤的效能。采用Spearman 相关性分析各定量值与损伤分级的相关性。双侧检验,检验水准α=0.05。
97例患者的病程最短3个月,最长2年。病例组和对照组受试者的年龄、性别比例、体质指数差异均无统计学意义(均P>0.05)。
冈上肌肌腱外侧亚区的ICC值较高,其次是中间亚区,最后是内侧亚区(ICC值均>0.700)(表1)。

观察者测量冈上肌肌腱各亚区集成MRI MAGIC序列T1、T2及PD值的ICC值
观察者测量冈上肌肌腱各亚区集成MRI MAGIC序列T1、T2及PD值的ICC值
| 项目 | T1值 | T2值 | PD值 | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 外侧亚区 | 中间亚区 | 内侧亚区 | 外侧亚区 | 中间亚区 | 内侧亚区 | 外侧亚区 | 中间亚区 | 内侧亚区 | |
| 观察者1 | 0.905 | 0.847 | 0.885 | 0.909 | 0.824 | 0.827 | 0.922 | 0.915 | 0.795 |
| 观察者2 | 0.917 | 0.909 | 0.896 | 0.912 | 0.916 | 0.809 | 0.876 | 0.879 | 0.723 |
| 观察者间 | 0.911 | 0.899 | 0.917 | 0.911 | 0.906 | 0.879 | 0.933 | 0.901 | 0.755 |
注:MAGIC为磁共振图像编译;ICC为组内相关系数
1. T1值比较:外侧亚区的T1值在不同损伤分级中的总体比较差异有统计学意义(P<0.001),中间及内侧亚区的T1值在冈上肌肌腱损伤不同分级中总体比较差异均无统计学意义(均P>0.05)。
2. T2值比较:外侧及中间亚区的T2值在不同损伤分级中的总体比较差异有统计学意义(均P<0.001),内侧亚区的T2值在冈上肌肌腱损伤不同分级中的总体比较差异无统计学意义(P>0.01)。
3. PD值比较:外侧、中间及内侧亚区的PD值在冈上肌肌腱损伤不同分级中总体比较差异均无统计学意义(均P>0.01)(表2)。

冈上肌肌腱不同损伤分级对应集成MRI MAGIC序列定量值比较
冈上肌肌腱不同损伤分级对应集成MRI MAGIC序列定量值比较
| 图像类型和部位 | Ⅰ级(n=28) | Ⅱ级(n=37) | Ⅲ级(n=34) | Ⅳ级(n=26) | F/Z值 | P值 |
|---|---|---|---|---|---|---|
| T1(ms) | ||||||
| 外侧 | 708.0(633.0,909.3)a | 894.5(776.8,1 043.0)a | 791.3±169.8bc | 1 030.4±313.9bd | 11.82 | <0.001 |
| 中间 | 812.1±297.9b | 820.3±195.7b | 877.0(547.3,1 238.3)a | 852.5(763.3,918.8)a | 1.51 | 0.216 |
| 内侧 | 849.9±181.4b | 889.5(755.8,1 071.3)a | 860.5(701.5,917.0)a | 782.0(659.5,1 003.5)a | 1.93 | 0.128 |
| T2(ms) | ||||||
| 外侧 | 34.0(32.0,38.8)ae | 42.5(39.0,49.3)af | 46.4±9.0b | 57.6±15.7b | 14.88 | <0.001 |
| 中间 | 35.0(31.0,37.8)a | 42.0(38.3,47.0)ag | 49.4±12.4b | 55.7±10.7bh | 26.49 | <0.001 |
| 内侧 | 49.5(41.8,61.0)a | 53.7±11.3b | 59.0±12.3b | 68.0(43.5,78.3)a | 3.65 | 0.014 |
| PD(pu) | ||||||
| 外侧 | 77.0±3.1b | 75.6±17.1b | 66.4±2.0b | 89.1(77.2,97.7)a | 5.38 | 0.012 |
| 中间 | 56.5(51.0,73.3)a | 56.2±22.4b | 56.9±19.9b | 70.0±18.9b | 2.62 | 0.054 |
| 内侧 | 49.3±13.5b | 42.1±12.4b | 48.2±13.7b | 48.8±16.4b | 1.35 | 0.261 |
注:aM(Q1,Q3);b;MAGIC为磁共振图像编译;PD为质子密度;cⅠ级与Ⅲ级的肌腱T1值比较差异无统计学意义(P=0.483);dⅡ级与Ⅳ级的肌腱T1值比较差异无统计学意义(P=0.385);eⅠ级与Ⅱ级、Ⅰ级与Ⅲ级的肌腱T2值比较差异无统计学意义(P值分别为0.085、0.009);fⅡ级与Ⅲ级的肌腱T2值比较差异无统计学意义(P=0.276);gⅠ级与Ⅱ级的肌腱T2值比较差异无统计学意义(P=0.048);hⅢ级与Ⅳ级的肌腱T2值比较差异无统计学意义(P=0.017)
多因素logistic回归模型分析结果显示,外侧及中间亚区的T2值是冈上肌肌腱损伤分级的相关因素[OR值(95%CI)分别为1.123(1.037~1.216)、0.122(1.151~1.197);均P<0.001]。
外侧亚区T2值诊断Ⅰ级与Ⅳ级、Ⅱ级与Ⅳ级及Ⅲ级与Ⅳ级冈上肌肌腱损伤的AUC分别为0.891(95%CI:0.801~0.981)、0.797(95%CI:0.680~0.914)、0.723(95%CI:0.594~0.853)(均P<0.001);中间亚区T2值诊断Ⅰ级与Ⅳ级、Ⅱ级与Ⅳ级、Ⅱ级与Ⅲ级及Ⅰ级与Ⅲ级冈上肌肌腱损伤的AUC分别为0.946(95%CI:0.849~0.989)、0.886(95%CI:0.809~0.962)、0.746(95%CI:0.631~0.861)、0.843(95%CI:0.745~0.941)(均P<0.001)(表3及图3)。

外侧及中间亚区T2值对冈上肌肌腱损伤不同分级的诊断效能分析
外侧及中间亚区T2值对冈上肌肌腱损伤不同分级的诊断效能分析
| 分级 | 灵敏度 | 特异度 | 约登指数 | AUC(95%CI) | P值 |
|---|---|---|---|---|---|
| 外侧亚区T2值 | |||||
| Ⅰ级与Ⅳ级 | 0.885 | 0.821 | 0.706 | 0.891(0.801~0.981) | <0.001 |
| Ⅱ级与Ⅳ级 | 0.538 | 0.976 | 0.514 | 0.797(0.680~0.914) | <0.001 |
| Ⅲ级与Ⅳ级 | 0.885 | 0.471 | 0.356 | 0.723(0.594~0.853) | <0.001 |
| 中间亚区T2值 | |||||
| Ⅰ级与Ⅳ级 | 0.962 | 0.821 | 0.783 | 0.946(0.849~0.989) | <0.001 |
| Ⅱ级与Ⅳ级 | 0.923 | 0.738 | 0.661 | 0.886(0.809~0.962) | <0.001 |
| Ⅱ级与Ⅲ级 | 0.735 | 0.786 | 0.521 | 0.746(0.631~0.861) | <0.001 |
| Ⅰ级与Ⅲ级 | 0.735 | 0.893 | 0.628 | 0.843(0.745~0.941) | <0.001 |
注:AUC为受试者工作特征曲线下面积


经Spearman相关性分析,结果显示外侧及中间亚区的T2值与冈上肌肌腱损伤分级呈正相关(r=0.542、0.615,均P<0.001),T1值及内侧亚区的T2值与冈上肌肌腱损伤分级无明显相关性(均P>0.05)(图4)。


肩袖损伤是肩关节疼痛和功能障碍的最常见原因。在肩袖损伤中,冈上肌肌腱是最易损伤的部分[11]。Neer根据肩关节镜结果将肩袖损伤程度分为Ⅲ期:Ⅰ期为肩袖水肿出血期,Ⅱ期肩袖肌腱炎,Ⅲ期肩袖则出现撕裂情况。本研究将冈上肌肌腱分为3个亚区,在国内首次测量SyMRI序列中冈上肌肌腱的T1、T2及PD值,结果发现T2值对冈上肌肌腱损伤分级有较高的诊断效能,尤其外侧亚区及中间亚区的T2值在鉴别完全撕裂与部分撕裂、肌腱病及正常肌腱中有较高的诊断效能,且T2值与冈上肌肌腱损伤的程度分级呈正相关性。
首先,本研究显示冈上肌肌腱3个亚区的ICC值均较高,其中以外侧亚区的ICC值最高,外侧亚区为冈上肌肌腱于肱骨大结节的附着部位,解剖位置明确,ROI勾画较容易,观察者间一致性较好,这与既往研究结果相似[12]。其次是中间亚区,受斜冠状位图像中肌腱显示情况的影响,若图像因扫描定位等原因对冈上肌肌腱显示欠佳,则可能造成ROI位置偏移进而影响数据的稳定性。内侧亚区肌腱逐渐移行为肌肉,ROI的位置及大小受一定主观判断影响,造成内侧亚区定量值测量的一致性稍低。总之,3个亚区的定量值测量一致性较高,具有临床应用可行性。
另外,本研究显示随着冈上肌肌腱损伤分级的增加,冈上肌肌腱的T2值逐渐增高,尤其当肌腱发生完全撕裂时,外侧及中间亚区的T2值显著高于正常、肌腱病及部分撕裂的肌腱,这是由于外侧亚区主要是肱骨大结节附着处的肌腱,且该部位为明显的“乏血管区”[13],以胶原蛋白为主要组成成分,当附着处肌腱由炎性浸润、部分撕裂发展至肌腱完全断裂时,纤维蛋白分子结构被完全破坏、脂肪浸润显著增加、回缩的断端肌腱充血水肿变性甚至脂肪浸润,这些均是导致T2值升高的因素,因此表现为T2弛豫时间延长,这与既往研究结果相似[9,12]。而随着肌腱损伤分级的增高,T1值及PD值并没有与T2值相似的变化趋势,T1值对脂肪浸润、纤维化和组织水肿具有较高的诊断价值,但肌腱变性以水和大分子蛋白含量的减少或结构变化为主[14],且T1值在反映组织水肿上并不及T2值敏感[15],因此在不同分级中T1弛豫时间变化并不显著。而PD值是组织的固有磁特性,它表示单位体积内氢质子数量[16],其在骨肌系统的应用较少,笔者未检索到关于 PD值与肌腱组织氢质子含量关系的报道,还需进一步研究。
T2值对胶原纤维在肌腱内部的方向、磁场中的方向以及水含量等反映肌腱生理特点的标志物非常敏感[17]。随着肩袖肌腱损伤的病理发展,肌腱水肿、蛋白变性及脂肪浸润愈发显著,T2弛豫时间明显延长,因此T2值除了对鉴别不同分级的肌腱损伤有较高的诊断效能之外,与程度分级也有较强的相关性。另外中间亚区的T2值在将正常肌腱、肌腱病区别于部分撕裂、完全撕裂的肌腱也有较高的诊断效能,这可能是由于T2值在很大程度上取决于组织含水量和胶原顺序,是评估早期组织变性的软组织生物标志物[18],且中间亚区肌腱本身较外侧亚区肌腱含水量高,当肌腱病变已累及至肌腱的中间区域造成肌腱的水肿变性时,主观图像上并无明显的信号增高,但中间亚区的T2值增高,提示后续可能发生撕裂的风险越大[19],倾向更高的损伤分级,临床应早期干预采取相应措施。
本研究的局限性:(1)需要建立动物模型,对肌腱内部的生化成分与各定量值的相关性进一步研究;(2)样本量较少,未来可增加病例数量,并纳入术后病例进行肌腱愈合情况的进一步随访研究。
综上所述,MRI集成序列在冈上肌肌腱损伤分级中有很高的临床应用价值,尤其T2值可作为冈上肌肌腱损伤程度分级的有效量化参数,能够为临床对该肌腱损伤的分级诊断提供量化的客观依据。
倪亚博, 田兆荣, 杨建平, 等. 集成MRI技术在冈上肌肌腱损伤分级中的定量价值[J]. 中华医学杂志, 2023, 103(21): 1603-1610. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20220926-02029.
所有作者均声明不存在利益冲突





















