张帮林; 郑琳; 刘育欣; 胡庭

doi:10.3760/cma.j.cn115355-20201228-00734

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血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197对非小细胞肺癌的诊断价值

肿瘤研究与临床, 2021,33(7) : 513-517. DOI: 10.3760/cma.j.cn115355-20201228-00734

摘要

目的

探讨血清miRNA-145（miR-145）、miRNA-21（miR-21）和miRNA-197（miR-197）对非小细胞肺癌（NSCLC）的诊断价值。

方法

回顾性分析2019年1月至2020年6月四川省泸州市中医医院收治的65例NSCLC患者的临床资料，以60名健康体检者为健康对照组。采用实时荧光定量聚合酶链反应（qRT-PCR）检测所有受试者血清miR-145、miR-21和miR-197的相对表达量，分析其与NSCLC患者临床病理特征的关系。采用受试者工作特征（ROC）曲线分析miR-145、miR-21和miR-197单独及联合诊断NSCLC的效能。

结果

NSCLC组miR-145相对表达量低于健康对照组（1.05±0.40比1.38±0.44，t＝-4.326，P<0.01），miR-21、miR-197相对表达量均高于健康对照组（2.37±0.89比0.83±0.25，4.42±0.75比1.10±0.33，均P<0.01）。NSCLC组中，TNM分期Ⅲ～Ⅳ期患者血清miR-21和miR-197相对表达量均高于Ⅰ～Ⅱ期患者（均P<0.01），腺癌患者miR-145相对表达量高于鳞状细胞癌患者（P<0.01），淋巴结转移患者miR-21相对表达量高于无淋巴结转移患者（P<0.01）。miR-145、miR-21、miR-197单独诊断NSCLC时，曲线下面积（AUC）分别为0.842（95%CI 0.795～0.907）、0.868（95% CI 0.812～0.938）、0.857（95% CI 0.801～0.913），诊断最佳截断值分别为1.14、2.03、2.98；采用最佳截断值进行诊断时，单独检测灵敏度最高的是miR-145（83.76%），特异度最高的是miR-21（87.63%）；三者联合检测时AUC为0.939（95% CI 0.904～0.965），诊断灵敏度为91.58%，特异度为79.86%。

结论

miR-145、miR-21、miR-197相对表达量与NSCLC患者病理类型、TNM分期、淋巴结转移相关，可能成为辅助诊断NSCLC的标志物，三者联合检测可提高诊断效能和灵敏性。

引用本文: 张帮林, 郑琳, 刘育欣, 等. 血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197对非小细胞肺癌的诊断价值 [J] . 肿瘤研究与临床, 2021, 33(7) : 513-517. DOI: 10.3760/cma.j.cn115355-20201228-00734.

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肺癌是一种恶性肿瘤，致死率较高，其中非小细胞肺癌（NSCLC）占80%～85%^[1]。NSCLC患者早期症状大多不明显，难以及时、正确地诊断，总体生存率不理想，因此寻找与NSCLC辅助诊断密切相关的微创生物标志物具有重要意义。超过一半的微RNA（miRNA）基因位于与癌症相关的基因组区域，在外周血中可以检测到稳定的miRNA分子，这些分子与肿瘤的诊断、治疗和预后密切相关^[2]。本研究通过分析NSCLC患者资料，探讨血清中miRNA-145（miR-145）、miRNA-21（miR-21）及miRNA-197（miR-197）的表达情况与NSCLC患者临床病理特征的关系和诊断价值。

1　资料与方法

1.1　纳入和排除标准

纳入标准：经病理检查确诊为NSCLC，符合2020中国抗癌协会临床肿瘤学协作专业委员会（CSCO）NSCLC诊疗指南的诊断标准；术前未行放疗、化疗或免疫治疗；资料完整。排除标准：合并心肺功能不全、严重肝功能和肾功能不全、内分泌代谢疾病、造血障碍、结缔组织疾病、免疫系统疾病、神经系统疾病、精神疾病或精神疾病家族史的患者。

1.2　一般资料

回顾性分析2019年1月至2020年6月我院收治符合标准的65例NSCLC患者临床资料。患者年龄52～87岁；TNM分期Ⅰ～Ⅱ期39例，Ⅲ～Ⅳ期26例；鳞状细胞癌28例，腺癌37例；淋巴结转移40例，无淋巴结转移25例。以同期60名健康体检者为健康对照组，年龄43～75岁。两组间一般资料比较，差异均无统计学意义（均P>0.05）（表1），具有可比性。本研究符合2013年修订的《赫尔辛基宣言》的要求，所有受试者和（或）其家属均签署知情同意书。

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表1

NSCLC组和健康对照组一般资料比较

表1

NSCLC组和健康对照组一般资料比较

组别	例数	性别[例（%）]		年龄（岁，±s）	吸烟[例（%）]		饮酒[例（%）]		体质量指数（kg/m²，±s）	ALT（U/L，±s）	AST（U/L，±s）	血糖（mmol/L，±s）
组别	例数	男性	女性	年龄（岁，±s）	是	否	是	否	体质量指数（kg/m²，±s）	ALT（U/L，±s）	AST（U/L，±s）	血糖（mmol/L，±s）
NSCLC组	65	42（64.6）	23（35.4）	60±10	30（46.1）	35（53.9）	23（35.4）	42（64.6）	18.6±2.9	23±6	20±6	5.9±0.5
健康对照组	60	32（53.3）	28（46.7）	59±9	24（40.0）	36（60.0）	19（31.7）	41（68.3）	19.3±3.2	20±5	18±6	5.6±0.4
统计量值		χ²＝0.926		t＝0.409	χ²＝3.271		χ²＝0.836		t＝0.684	t＝0.854	t＝0.652	t＝1.011
P值		0.284		0.650	0.078		0.342		0.439	0.413	0.518	0.325

注：NSCLC为非小细胞肺癌；ALT为丙氨酸氨基转移酶；AST为天冬氨酸氨基转移酶

1.3　血清miRNA水平检测方法

抽取两组受试者空腹静脉血5 ml，乙二胺四乙酸二钾（EDTA-K₂）抗凝管中放置20 min，22 ℃下离心半径8 cm、3 000 r/min离心10 min。收集500 µl上层血清，储存在EP管中备检。参照TRIzol Plus RNA纯化试剂盒（上海白研生物科技有限公司）的说明书提取样本血清总RNA。根据MMLV反转录试剂盒（北京索莱宝科技有限公司）说明书将2 µl总RNA反转录为cDNA，反转录反应条件，42 ℃ 60 min，95 ℃ 5 min；将cDNA样品保存于-20 ℃冰箱备用。

采用实时荧光定量聚合酶链反应（qRT-PCR）扩增各miRNA基因。以U6为内参基因，各miRNA和U6基因引物由上海哈灵生物技术有限公司合成。反应体系总体积20 µl，包括10 µl miRNA PCR预混合液，正向引物和反向引物各2 µl，加ddH₂O至20 µl。miR-145正向引物5'-CAGTGCGTGTCGTGGAGT-3'，反向引物5'-AGGTCCAGTTTTCCCAGG-3'；miR-21正向引物5'-CTGGAGGACTGGGACTGACTT-3'，反向引物5'-CGGGTAAACGGGGTTTAGCG-3'；miR-197正向引物5'-ATTACTTTGCCCATATTCATTTTGA-3'，反向引物5'-ATTCTAGAGGCCGAGGCGGCCGACATGT-3'。用ABI Prism 7500荧光定量PCR仪（美国ABI公司）进行扩增。PCR反应条件：95 ℃预变性10 min；95 ℃变性10 s，60 ℃退火45 s，40个循环。用2^-ΔΔCt方法计算所测miR-145、miR-21、miR-197的相对表达量。

1.4　统计学方法

采用SPSS 20.0软件进行统计学分析。计数资料比较采用χ²检验。计量资料符合正态分布，以均数±标准差（±s）表示，两组间比较采用t检验。以临床组织病理诊断结果为金标准，绘制依据各miRNA诊断NSCLC的受试者工作特征（ROC）曲线，判断各miRNA的诊断效能。P<0.05为差异有统计学意义。

2　结果

2.1　两组血清各miRNA相对表达量比较

NSCLC组miR-21和miR-197相对表达量均高于健康对照组（均P<0.01），miR-145相对表达量低于健康对照组（P<0.01）（表2）。

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表2

非小细胞肺癌（NSCLC）组和健康对照组血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197相对表达量比较（±s）

表2

非小细胞肺癌（NSCLC）组和健康对照组血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197相对表达量比较（±s）

组别	例数	miRNA-145	miRNA-21	miRNA-197
NSCLC组	65	1.05±0.40	2.37±0.89	4.42±0.75
健康对照组	60	1.38±0.44	0.83±0.25	1.10±0.33
t值		-4.326	7.031	46.958
P值		<0.01	<0.01	<0.01

2.2　不同临床病理特征NSCLC患者血清各miRNA相对表达量比较

NSCLC患者中，miR-145、miR-21和miR-197相对表达量与TNM分期均相关（均P<0.01），不同病理类型患者miR-145相对表达量差异有统计学意义（P<0.01），有无淋巴结转移者miR-21相对表达量差异有统计学意义（P<0.01）（表3）。

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表3

不同临床病理特征NSCLC患者血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197相对表达量比较（±s）

表3

不同临床病理特征NSCLC患者血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197相对表达量比较（±s）

临床病理特征		例数	miRNA-145	t值	P值	miRNA-21	t值	P值	miRNA-197	t值	P值
性别
	男性	42	1.08±0.27	0.754	0.531	2.12±0.76	0.836	0.485	4.23±0.58	0.965	0.337
	女性	23	1.05±0.24	0.754	0.531	2.04±0.71	0.836	0.485	4.09±0.45	0.965	0.337
年龄（岁）
	≥60	38	1.04±0.29	1.718	0.090	2.32±0.85	0.424	0.689	4.26±0.51	1.281	0.185
	<60	27	1.16±0.32	1.718	0.090	2.13±0.80	0.424	0.689	4.13±0.47	1.281	0.185
病理类型
	腺癌	37	1.31±0.33	10.154	<0.01	1.95±0.56	2.449	0.132	4.10±0.34	1.207	0.228
	鳞状细胞癌	28	0.73±0.16	10.154	<0.01	2.34±0.87	2.449	0.132	4.27±0.58	1.207	0.228
TNM分期
	Ⅰ～Ⅱ期	39	1.36±0.35	9.240	<0.01	1.76±0.42	6.915	<0.01	3.87±0.46	12.350	<0.01
	Ⅲ～Ⅳ期	26	0.88±0.27	9.240	<0.01	2.98±0.97	6.915	<0.01	5.39±0.61	12.350	<0.01
肿瘤长径（cm）
	≤5	35	1.20±0.41	1.289	0.185	2.08±0.72	0.805	0.512	4.16±0.46	0.502	0.613
	>5	30	1.03±0.32	1.289	0.185	2.19±0.83	0.805	0.512	4.23±0.48	0.502	0.613
淋巴结转移
	是	40	1.01±0.20	1.664	0.108	2.84±0.91	7.072	<0.01	4.30±0.39	1.698	0.099
	否	25	1.15±0.34	1.664	0.108	1.63±0.40	7.072	<0.01	4.10±0.45	1.698	0.099

2.3　血清各miRNA单独及联合对NSCLC的诊断效能

经ROC曲线分析，miR-145、miR-21、miR-197单独诊断NSCLC时，miR-21曲线下面积（AUC）最大，三者诊断的最佳截断值分别为1.14、2.03、2.98；依据最佳截断值诊断时，miR-21诊断特异度最高，miR-145诊断灵敏度最高；三者联合检测时，AUC为0.939，灵敏度为91.58%（表4）。

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表4

血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197单独及联合诊断非小细胞肺癌的效能

表4

血清miRNA-145、miRNA-21和miRNA-197单独及联合诊断非小细胞肺癌的效能

指标	曲线下面积	95%置信区间	标准误	灵敏度（%）	特异度（%）
miRNA-145	0.842	0.795～0.907	0.026	83.76	74.58
miRNA-21	0.868	0.812～0.938	0.037	82.25	87.63
miRNA-197	0.857	0.801～0.913	0.030	74.26	85.24
三者联合检测	0.939	0.904～0.965	0.019	91.58	79.86

注：miR-145、miR-21、miR-197诊断的最佳截断值分别为1.14、2.03、2.98

3　讨论

miRNA在真核细胞中广泛分布，为一类非编码小分子RNA。目前已证实人类基因组中至少有400个miRNA与肿瘤密切相关，miRNA水平与肿瘤的临床和生物学特性有关，它们通过调控基因表达，起到癌基因或抑癌基因作用，在恶性肿瘤的发生和发展中起到重要作用。由于miRNA可进入血液循环系统，因此miRNA在肿瘤组织中的表达水平在一定程度上可以通过血液中miRNA的表达水平来反映，对肿瘤的早期诊断、发展和预后评估具有重要作用^[3]。

miR-21是一种致癌miRNA，miR-21的过度表达促进了多种癌症的发生和发展。NSCLC患者组织和血清标本中miR-21水平均显著升高。研究显示miR-21的过度表达会对NSCLC患者总生存产生影响，是其独立不良预后因素之一^[4]。miR-21在有淋巴结转移和分化不良的NSCLC患者血清中表达较高。本研究发现，淋巴结转移患者miR-21相对表达量升高（P<0.01），且和TNM分期有关（P<0.01），提示其可能是NSCLC的一个潜在诊断和预后指标。

miR-197在癌症中的作用已被广泛研究。Li等^[5]认为bcl-2修饰因子（BMF）是miR-197的靶标，并证明它们可以诱导p53野生型细胞凋亡。此外，Liu等^[6]认为miR-197可通过靶向调节MCL1基因诱导多发性骨髓瘤细胞凋亡和抑制致癌性。Yang等^[7]发现NSCLC患者的miR-197表达水平升高，可使肿瘤基因FUS1的表达受到抑制。miR-145被证实在食管癌、乳腺癌、肝细胞癌和胃癌等多种肿瘤中表达异常，其可通过调控多种信号通路发挥抑癌作用^[8]。段亚男等^[9]研究表明，miR-145可通过靶向N-钙黏蛋白，抑制肺腺癌细胞的侵袭、迁移。已证实miR-145在乳腺癌、结肠癌、胃癌等多种肿瘤中表达下调^[10,11]。本研究结果显示，NSCLC组患者血清miR-197相对表达量高于健康对照组（P<0.01），而miR-145相对表达量低于健康对照组（P<0.01）；NSCLC患者血清miR-197与TNM分期相关（P<0.01），血清miR-145相对表达量与TNM分期及病理分型有关（均P<0.01）。这些结果表明miR-197和miR-145可能参与了NSCLC的发生、发展，miR-197可能具有促瘤作用，miR-145可能具有抑瘤作用。Yin等^[12]研究也证实NSCLC的病理分化、预后与miR-145的表达水平密切相关。综上，miR-197和miR-145在一定程度上参与了NSCLC的发生、发展，能够作为NSCLC的治疗靶点和生物标志物。线云开等^[13]研究显示，miR-197是乳腺癌筛查的生物学指标，李洁等^[14]研究证明miR-145是诊断卵巢癌和其他人类癌症的生物标志物。综上，两者可作为诊断NSCLC的生物标志物。但是，考虑到NSCLC诊断的临床基础、细胞学和组织病理学基础，血液循环系统肿瘤标志物不能作为NSCLC诊断的标准^[15]。由于早期肿瘤患者症状不明显，检测血清miRNA可作为NSCLC的早期预警标志，结合影像学检查可提高肺癌的筛查和早期诊断水平^[16]。

根据本研究中血清miR-145、miR-21、miR-197诊断NSCLC的灵敏度和特异度，这些指标可作为诊断NSCLC的生物学指标，三者联合检测的AUC达0.939，灵敏度为91.58%，特异度为79.86%，提示它们联合检测可提高NSCLC的诊断灵敏性，具有较高的诊断效能。但本研究仍存在一定的局限性，未对miR-145、miR-21和miR-197在NSCLC中的调节机制进行探讨，也未观察miR-145、miR-21和miR-197在NSCLC患者预后中的作用，这些将是我们后期进一步研究的主要方向。

总之，NSCLC患者血清miR-145、miR-21和miR-197的表达异常，其可能参与了NSCLC的发生和发展过程，有助于NSCLC的辅助诊断，对miR-145、miR-21和miR-197联合检测，可提高NSCLC的诊断效能。

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

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贡献者信息

张帮林

四川省泸州市中医医院检验科　646000

郑琳

四川省泸州市中医医院检验科　646000

刘育欣

四川省泸州市中医医院检验科　646000

胡庭

四川省泸州市中医医院检验科　646000

通信作者

张帮林

四川省泸州市中医医院检验科　646000

Email：117750059@qq.com

关键词

癌，非小细胞肺; 微RNAs; miRNA-145; miRNA-21; miRNA-197; 诊断;

基金项目

四川省卫生和计划生育委员会科研课题（19PJ098）

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

历史

出版日期：2021-07-28

收稿日期：2020-12-28

本文编辑

吕晶丽郎华

Original Article

Diagnostic value of serum miRNA-145, miRNA-21 and miRNA-197 for non-small cell lung cancer

Zhang Banglin, Zheng Lin, Liu Yuxin, Hu Ting

Published 2021-07-28

Cite as Cancer Res Clinic, 2021, 33(7): 513-517. DOI: 10.3760/cma.j.cn115355-20201228-00734

Abstract

Objective

To explore the diagnostic value of serum miRNA-145 (miR-145), miRNA-21 (miR-21) and miRNA-197 (miR-197) for non-small cell lung cancer (NSCLC).

Methods

The clinical data of 65 NSCLC patients in Luzhou Hospital of Traditional Chinese Medicine in Sichuan Province from January 2019 to June 2020 were retrospectively analyzed, and 60 healthy physical examiners were selected as the healthy control group. The relative expressions of serum miR-145, miR-21 and miR-197 in all subjects were detected by real-time fluorescence quantitative polymerase chain reaction (qRT-PCR), and their relationship with clinicopathological features of NSCLC patients was analyzed. The receiver operating characteristic (ROC) curve was used to analyze the efficacy of miR-145, miR-21 and miR-197 alone and in combination in the diagnosis of NSCLC.

Results

The relative expression of miR-145 in the NSCLC group was lower than that in the healthy control group (1.05±0.40 vs. 1.38±0.44, t = -4.326, P < 0.01), and the relative expressions of miR-21 and miR-197 were higher than those in the control group (2.37±0.89 vs. 0.83±0.25, 4.42±0.75 vs. 1.10±0.33, both P < 0.01). In the NSCLC group, the relative expressions of miR-21 and miR-197 in patients with TNM stage Ⅲ-Ⅳ were higher than those in patients with TNM stage Ⅰ-Ⅱ (both P < 0.01), and the relative expression of miR-145 in patients with adenocarcinoma was higher than that in patients with squamous cell carcinoma ( P < 0.01), and the relative expression of miR-21 in patients with lymph node metastasis was higher than that in patients without lymph node metastasis ( P < 0.01). When miR-145, miR-21 and miR-197 were used alone to diagnose NSCLC, the area under the curve (AUC) was 0.842 (95% CI 0.795-0.907), 0.868 (95% CI 0.812-0.938) and 0.857 (95% CI 0.801-0.913), and the best diagnostic cut-off values were 1.14, 2.03 and 2.98. When the best cut-off value was used for diagnosis, miR-145 alone was the most sensitive (83.76%), and miR-21 alone was the most specific (87.63%). The AUC for the combined detection of the three was 0.939 (95% CI 0.904-0.965), the diagnostic sensitivity was 91.58%, and the specificity was 79.86%.

Conclusions

The relative expressions of miR-145, miR-21 and miR-197 are related to the pathological type, TNM staging and lymph node metastasis of NSCLC patients, and they may become markers for the auxiliary diagnosis of NSCLC. The combined detection of the three can improve the diagnostic efficiency and sensitivity.

Key words:

Carcinoma, non-small-cell lung; MicroRNAs; miRNA-145; miRNA-21; miRNA-197; Diagnosis

Contributor Information

Zhang Banglin

Department of Clinical Laboratory, Luzhou Hospital of Traditional Chinese Medicine in Sichuan Province, Luzhou 646000, China

Zheng Lin

Department of Clinical Laboratory, Luzhou Hospital of Traditional Chinese Medicine in Sichuan Province, Luzhou 646000, China

Liu Yuxin

Department of Clinical Laboratory, Luzhou Hospital of Traditional Chinese Medicine in Sichuan Province, Luzhou 646000, China

Hu Ting

Department of Clinical Laboratory, Luzhou Hospital of Traditional Chinese Medicine in Sichuan Province, Luzhou 646000, China

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