结肠癌是常见的消化道肿瘤之一，发病率呈上升趋势。目前治疗方式仍为以手术为主的综合治疗。虽然近30年来我国结直肠外科腹腔镜技术得到快速的发展，但结肠癌治疗原则尚无统一概念，淋巴结清扫范围存在争议，手术入路未统一。为此，笔者根据我国《结直肠癌4K腹腔镜手术操作标准专家共识（2020版）》、日本第9版《大肠癌处理规约》、日本2019版《大肠癌治疗指南》以及《腹腔镜结直肠癌根治术操作指南（2018版）》对中日4K腹腔镜结肠癌手术淋巴结清扫范围规范及技术标准进行详细解读。
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近年来结肠癌发病率呈明显上升趋势。结肠癌目前治疗方式仍以手术为主的综合治疗，手术方式包括传统开腹手术和腹腔镜、机器人、内镜等微创手术方式。近30余年，结直肠外科腹腔镜技术得到快速发展。腹腔镜技术运用于结肠癌手术已被研究者认可［1, 2, 3, 4］。
规范的手术方式及治疗方案可使病人获得良好预后。目前国际上腹腔镜结肠癌根治术遵循原则主要为：全结肠系膜切除术（complete mesocolic excision，CME）和结肠癌D3根治术［5, 6］。结肠癌D3根治术强调中央区域淋巴结清扫，于20世纪80年代列入日本《大肠癌诊疗规约》，但因缺少循证医学证据支持，西方国家相关指南未推荐。2009年，德国Hohenberger等［7］根据全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）概念提出CME概念。至此，东西方关于结肠癌淋巴结清扫范围逐渐接近。CME强调系膜的完整和中央淋巴结清扫（血管根部高位结扎），清晰定义了结肠癌手术入路解剖层次和淋巴结清扫范围，可降低局部复发，可推动结肠癌规范化手术进程。而我国腹腔镜结肠癌治疗原则尚无统一概念，淋巴结清扫范围存争议，手术入路未统一［8］。
为提高我国结直肠癌外科治疗水平，进一步规范4K腹腔镜结直肠癌手术操作。《中华消化外科杂志》编辑委员会、中国研究型医院学会机器人与腹腔镜外科专业委员会、中国医师协会内镜医师分会腹腔镜外科专业委员会、中华医学会外科学分会腹腔镜与内镜外科学组组织国内相关领域专家共同制订了《结直肠癌4K腹腔镜手术操作标准专家共识（2020版）》（以下简称共识），旨在为我国结直肠癌微创手术的规范化、标准化提供依据［9］。笔者根据此共识、日本第9版《大肠癌处理规约》、日本2019版《大肠癌治疗指南》以及腹腔镜结直肠癌根治术操作指南（2018版）对中日4K腹腔镜结肠癌手术淋巴结清扫范围规范及技术标准进行详细解读［10, 11］。
术者需根据术前检查、术中探查、是否存在淋巴结转移以及肿瘤浸润深度决定淋巴结清扫范围。术前或术中确认或怀疑淋巴结转移病人，需行D3淋巴结清扫术。如未发现淋巴结转移病人，根据肿瘤浸润深度决定清扫范围：（1）pTis（M）期结肠癌无淋巴结转移，无需行淋巴结清扫（D0）术；而cTis（M）期肿瘤需行D1淋巴结清扫术。（2）cT1期结肠癌浸润至黏膜下层，淋巴结转移率约为10%，常伴中间淋巴结转移，建议行D2淋巴结清扫术。（3）cT2期结肠癌（浸润至固有肌层），清扫范围缺少报道，建议至少行D2淋巴结清扫术，可选择行D3淋巴结清扫术。（4）cT3~4期结肠癌建议行D3淋巴结清扫术。D1淋巴结清扫即肠旁淋巴结清扫，根据肿瘤实际供血动脉情况，切除肿瘤边缘近、远端相应肠管。D2淋巴结清扫即中间淋巴结清扫，清扫范围为沿肿瘤主要和次要供血动脉分布的淋巴结。D3淋巴结清扫即中央淋巴结清扫，清扫范围为肠系膜上动脉（superior mesenteric artery，SMA）发出与肿瘤供血相关的结肠动脉（回结肠动脉、右结肠动脉、结肠中动脉）起始部淋巴结，或肠系膜下动脉起始部至左结肠动脉起始部之间沿肠系膜下动脉分布的淋巴结。对于结肠肝曲癌，建议清扫胰头上缘淋巴结、胃大弯侧网膜血管弓分布的淋巴结及胃幽门下区（第6组）淋巴结。对于结肠脾曲癌，建议清扫胰尾下缘淋巴结［5，7，12］。
具体的淋巴结清扫范围还需根据肿瘤部位与主要供血血管的关系决定，可分为以下4种类型：（1）肿瘤位于供血动脉正下方，需清扫距离肿瘤边缘10 cm范围的口侧及肛侧肠管旁淋巴结。（2）1根供血动脉位于肿瘤边缘≤10 cm，清扫超过供血动脉流入部位5 cm和对侧距肿瘤边缘10 cm范围的肠旁淋巴结。（3）距肿瘤边缘≤10 cm有2根供血动脉，清扫口侧和肛侧超过供血动脉5 cm范围的肠旁淋巴结。（4）距离肿瘤边缘≤10 cm没有供血动脉，清扫超过肿瘤边缘最近动脉以远5 cm范围及对侧距离肿瘤边缘10 cm范围的肠旁淋巴结［13, 14］。
1.CME与D3淋巴结清扫术：CME的概念来源于TME，原则包括：（1）锐性分离脏层筋膜与壁层筋膜。（2）充分暴露供血动脉并根部结扎。（3）系膜根部淋巴结清扫。（4）保证系膜完整切除以及标本的完整性，遵循无瘤原则［15, 16］。D3淋巴结清扫术的概念来源于日本，操作包括：无接触、血管根部离断、主淋巴结清扫、精确间隙分离以及足够肠段切除［17］。与CME相似，D3淋巴结清扫术强调血管根部淋巴结清扫和系膜完整，但其淋巴结清扫与CME比较，仍存在差异。CME与D3淋巴结清扫术的概念仍然存在争议和混淆。其观点为：（1）两者概念一致。（2）两者存在差异，D3淋巴结清扫术强调淋巴结彻底清扫，而CME强调系膜完整。（3）D3淋巴结清扫术和CME都强调淋巴结彻底清扫，系膜完整，但前者注重血管选择性保留；而CME则注重血管根部结扎，其切除范围更大，特别是肠管纵行切除的范围更广。（4）D3淋巴结清扫术与CME理念不同，D3淋巴结清扫术是日本学者理念，而CME是欧洲国家学者理念，不应该在同一层面讨论。笔者认为：CME是结肠癌手术的基础，而D3淋巴结清扫术是结肠癌手术的根本要求，两者相辅相成，相互融通，缺一不可，无绝对界限，重点是两种手术方式在操作过程中是否做到标准化。
2.D3淋巴结清扫术的内侧界：目前部分学者支持将肠系膜上静脉（superior mesenteric vein，SMV）左侧缘作为右半结肠癌D3淋巴结清扫术的内侧界，裸化SMV并清扫淋巴结，在SMV左侧缘结扎离断SMA右半结肠分支血管。中央淋巴结分布于动脉根部周围，以SMV左侧界为D3淋巴结清扫术内侧界并不能有效清扫右半结肠分支血管根部淋巴结，无法达到清扫中央淋巴结的目的［18］。SMA表面及后侧也有淋巴结，因此，部分学者提出应以SMA左侧作为D3淋巴结清扫术的内侧界［19, 20］。但术后胃肠功能紊乱、乳糜漏、腹泻的发生率可能会升高。
已有的研究结果显示：与常规SMV左侧作为内侧界比较，以SMA左侧作为内侧界的手术时间、术中出血量显著减少，淋巴结清扫数目明显增加，术后住院时间明显更短，但术后乳糜漏发生率明显升高，病人术后5年生存率及无复发生存率比较，差异无统计学意义［21］。以SMA左侧作为D3淋巴结清扫术内侧界的手术方式安全、可行，术后清扫的淋巴结总数明显增多，但乳糜漏发生率更高［22］。术中保留SMA表面的植物神经可有效降低术后胃肠道功能紊乱及术后乳糜漏发生［23］。还有学者将SMA中线作为内侧界，术后并发症发生率并未明显增加［24］。因此，右半结肠癌D3淋巴结清扫术内侧界尚无统一定论，目前主要的观点仍是以SMV左侧缘作为内侧界。日本《大肠癌处理规约》推荐以SMV左侧缘作为内侧界清扫标准。
3.胃结肠韧带淋巴结（gastrocolic ligament lymph nodes，GCLN）或幽门下淋巴结清扫：GCLN包括胃大弯侧（第204组）、幽门下区（第206组）及肠系膜上静脉（第14V组）淋巴结。目前对于右半结肠癌是否行幽门下淋巴结清扫尚未达成共识。结肠肝曲癌GCLN区域淋巴结转移阳性率约为9%［25］。距离肝曲10 cm内的右半结肠癌幽门下淋巴结转移率明显增高，肿瘤复发率也明显上升，建议结肠肝曲癌应行幽门下淋巴结清扫。
目前对结肠肝曲癌是否行幽门下淋巴结清扫尚无明确定论，建议术前或术中高度怀疑幽门下淋巴结转移可考虑行幽门下淋巴结清扫。而保留胃网膜右动静脉的幽门下淋巴结清扫也可行。对于其他部位的右半结肠癌不建议行幽门下淋巴结清扫。
目前尚无指导左半结肠癌淋巴结清扫范围的指南共识，鲜有关于左半结肠癌淋巴结转移规律的研究，因此，关于左半结肠癌淋巴结清扫尚存争议。
1.左半结肠癌淋巴结转移规律：一项回顾性研究结果显示T1期左半结肠癌第3站淋巴结未发现明显转移，而T2~T4期左半结肠癌第3站淋巴结转移率分别为3.2%、4.8%、8.9%，这提示T1期左半结肠癌可仅行D2淋巴结清扫术，而T2~T4期左半结肠癌应行D3淋巴结清扫术［26］。
2.第3站淋巴结第223、第253组肠系膜下静脉结扎水平：左半结肠的供血血管位于SMA与肠系膜下动脉交汇处，而SMA及肠系膜下动脉关于第2站（中间淋巴结）及第3站（中央区或系膜根部淋巴结）淋巴结界定不同。SMA第3站淋巴结包括回结肠动脉根部（第203组）、右结肠动脉根部（第213组）、结肠中动脉根部（第223组）淋巴结；而肠系膜下动脉系统第3站淋巴结则指肠系膜下动脉根部（第253组）淋巴结。直接参与左半结肠供血的动脉主要为结肠中动脉及肠系膜下动脉发出的左结肠动脉。当肿瘤位于横结肠时，供血动脉多为结肠中动脉左支，行D3淋巴结清扫术时，应清扫第223组淋巴结；而降结肠供血动脉多为肠系膜下动脉发出的左结肠动脉分支，行D3淋巴结清扫术时应清扫第253组淋巴结；乙状结肠供血动脉多为左结肠动脉或乙状结肠动脉，行D3淋巴结清扫时应清扫第253组淋巴结。已有的研究结果显示：结肠脾曲癌第223、253组淋巴结转移阳性率分别为7.3%和2.4%，降结肠癌仅有第253组淋巴结转移，阳性率为4.1%［26］。因此，研究者认为：横结肠近脾曲及结肠脾曲癌行D3淋巴结清扫术时应清扫第223、253组淋巴结；降结肠癌行D3淋巴结清扫术时需清扫第253组淋巴结［26］。
肠系膜下静脉的结扎水平目前尚无统一定论，缺乏相关的临床研究。研究者通常认为：结肠癌淋巴液回流主要沿动脉系统，但一项基于吲哚菁绿示踪的研究发现沿肠系膜下静脉淋巴液回流通路，发生率约为41.9%［27］。淋巴液主要沿两条路径汇入肠系膜下静脉：（1）沿左结肠动脉回流，在左结肠动脉与肠系膜下静脉交叉处引流至肠系膜下静脉，再回流至根部，占25.8%。（2）直接通过肠系膜下静脉回流至根部，占16.1%。因此，笔者认为：左半结肠癌行D3淋巴结清扫术时，建议于肠系膜下静脉根部即胰腺下缘水平进行结扎，但仍有待进一步临床研究予以证实。
3.第3站淋巴结清扫是否需要高位结扎血管：CME保留系膜完整性的同时于系膜根部对供血动脉进行高位结扎以最大限度清扫血管根部淋巴结。而日本学者提出的D3根治术则强调肠旁、中间及中央淋巴结的清扫，对于血管结扎离断的部位并无特别要求。已有学者提出血管低位或高位结扎均可进行血管根部淋巴结清扫，两者肿瘤学效果比较，差异无统计学意义［28］。行左半结肠癌根治术时可清扫肠系膜下动脉根部淋巴结，于左结肠动脉根部结扎离断并保留直肠上动脉［29］。目前关于高、低位血管结扎的研究主要为第253组淋巴结，而第223组淋巴结涉及较少。目前仍缺乏高级别临床研究证明两种结扎方式的肿瘤学差异。肠系膜下动脉、结肠中动脉根部高位结扎可能会影响保留肠管的血供，导致肠管缺血，从而增加术后并发症发生风险。因此，笔者建议：行左半结肠癌根治术清扫第223、253组淋巴结时无需高位结扎结肠中动脉、肠系膜下动脉。
4.非区域淋巴结是否清扫（系膜外淋巴结）：左半结肠系膜外淋巴结主要指胃网膜弓淋巴结。根据膜解剖理论，胃网膜弓淋巴结属于胃周区域淋巴结。研究者认为：系膜间畸形血管沟通可能是引起左半结肠癌发生胃网膜弓淋巴结转移的原因［30］。横结肠癌及结肠脾曲癌可引起4%~5%胃网膜弓淋巴结转移［31］。因此，Hohenberger等［7］建议：行横结肠癌及结肠脾曲癌的左半结肠根治术时清扫距离肿瘤10 cm内的胃网膜弓、胰腺下缘淋巴结及相应大网膜。目前尚无关于左半结肠癌发生胃网膜弓淋巴结转移情况的临床研究。
《腹腔镜结直肠癌根治术操作指南（2018版）》及《腹腔镜结直肠手术手术入路选择专家共识》均已对腹腔镜结肠癌根治术手术入路进行了归纳、总结和详细描述［14，32］。受肿瘤特点、解剖条件、术者习惯等多方面因素影响，主要包括右半结肠（外侧入路、中间入路、头侧入路、尾侧入路、联合中间入路等），左半结肠（外侧入路、中间入路、横向入路、前入路等）。就目前已经开展的手术及循证医学证据，根据腹腔镜技术特点，中间入路仍是腹腔镜结肠癌根治术的主要手术入路。但基于CME概念，在不破坏膜结构的前提下，手术模块先后顺序可发生改变，衍生各种手术入路，但最终拼接成完整的手术过程并无太大差异。临床中应根据病人及术者实际情况，合理应用，采用混合入路，亦值得推荐。
综上，我国和日本腹腔镜结肠癌手术淋巴结清扫范围及技术标准方面趋同，我国目前也开展了大范围的多中心临床研究。笔者期待更多的临床研究结果问世，给临床提供有力的循证医学证据，更好指导临床工作，提升我国结肠癌诊断与治疗水平。
作者声明不存在利益冲突
