赵林俊; 刘芳勋; 王小沛; 刘卫平

doi:10.3760/cma.j.cn112137-20200511-01504

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• 临床研究 •

胃黏膜相关淋巴组织淋巴瘤患者68例临床预后分析

中华医学杂志, 2020,100(32) : 2511-2517. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200511-01504

摘要

目的

探讨胃黏膜相关淋巴组织淋巴瘤的临床特征及预后。

方法

收集2000—2019年北京大学肿瘤医院诊治的胃黏膜相关淋巴组织淋巴瘤患者资料，对其临床特征、治疗方案及效果、预后转归进行回顾性分析。

结果

68例患者的中位年龄为56岁，男女比例为0.6∶1.0。早期患者约占76%（52/68）。最常用的治疗方案为根除幽门螺杆菌治疗，其次为放疗和化疗。总有效率为94%（60/64），其中完全缓解率为72%（46/64）。中位随访44个月，5年无进展生存（PFS）率为73%，总生存（OS）率为83%。预后因素分析显示，白蛋白水平（P=0.011）和国际预后指数（IPI）（P=0.017）是PFS的独立预后指标，白蛋白正常和降低患者的5年PFS率分别为77%和50%，IPI评分<2分和IPI≥2分患者的5年PFS率分别为80%和48%；乳酸脱氢酶（LDH）水平（P=0.016）和白蛋白水平（P=0.025）是OS的独立预后指标，LDH正常和升高患者的5年OS率分别为87%和67%。白蛋白正常和降低患者的5年OS率分别为92%和73%。

结论

胃黏膜相关淋巴组织淋巴瘤对治疗敏感，预后佳，患者白蛋白及LDH水平是独立预后指标。

引用本文: 赵林俊, 刘芳勋, 王小沛, 等. 胃黏膜相关淋巴组织淋巴瘤患者68例临床预后分析 [J] . 中华医学杂志, 2020, 100(32) : 2511-2517. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200511-01504.

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黏膜相关淋巴组织（MALT）淋巴瘤是边缘区B细胞淋巴瘤中最常见的类型，具有特殊的临床、病理、免疫组化及遗传学特征，原发胃肠道MALT最为常见，约占MALT的50%，其中以胃MALT为主，约占85%。本研究对68例原发胃MALT淋巴瘤患者的临床特征及预后进行回顾性分析。

对象与方法

1．病例来源：

本研究符合《赫尔辛基宣言》原则及相关伦理要求。收集2000年9月至2019年3月在北京肿瘤医院住院诊治的72例胃MALT淋巴瘤患者临床资料，分析临床预后因素。本研究为回顾性队列研究，最终因失访共纳入68例患者。所有病例均经北京大学肿瘤医院病理科明确诊断。

2．资料收集：

按照2008年世界卫生组织（WHO）淋巴造血组织分型标准^[1]。排除首次诊断时病理伴大B细胞转化的患者。胃MALT淋巴瘤分期采用Lugano分期（共分为Ⅰ、Ⅱ、Ⅳ期）^[2]。收集的临床资料项目包括：性别，年龄，美国东部肿瘤协作组（ECOG）评分，分期，淋巴瘤国际预后指数（IPI）评分，B症状（发热、盗汗、体重减轻），结外器官累及，幽门螺杆菌（H.pylori）感染，血红蛋白，白蛋白，乳酸脱氢酶（LDH）水平，治疗方案等。以电话访问和门诊复查的方式进行随访，随访截至2019年8月。中位随访时间44个月。按照2014版国际淋巴瘤疗效评价标准^[3]，分为完全缓解（CR），部分缓解（PR），无反应或疾病稳定（SD）和疾病进展（PD）四种。总生存（OS）期定义为从初诊时间至死亡或末次随访时间。无进展生存（PFS）期定义为从初诊时间至疾病第一次进展/复发或死亡。

3．统计学处理：

数据录入采用Epidata3.0软件，应用SPSS 22.0软件进行分析，采用GraphPad Prism5软件制作生存图。采用独立样本t检验进行两组间比较，两组样本之间率的比较用χ²检验，采用率和频数描述性别、年龄、分期、淋巴结受累情况、生存率等定性资料。生存情况采用Kaplan-Meier方法，预后相关因素用Cox比例-风险模型进行分析。双侧检验，检验水准α=0.05。

结果

1．临床特征：

纳入原发胃MALT淋巴瘤患者共68例，年龄26~79岁，中位年龄56岁。其中男26例，女42例，男女比例为0.6∶1.0。临床分期Ⅰ~Ⅱ期52例，Ⅳ期16例，早期（Ⅰ~Ⅱ期）患者约占76%（52/68）。43例同时存在淋巴结侵犯，15例有≥2个结外器官累及。15例有B症状。43例H.pylori阳性，3例有LDH升高，5例β2微球蛋白升高。27例合并贫血，其中2例为中度贫血。3例有骨髓侵犯，均无中枢浸润。按照是否H.pylori感染分组，两组在临床特征上差异无统计学意义（表1）。

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表1

68例胃MALT淋巴瘤患者的临床特征（例）

表1

68例胃MALT淋巴瘤患者的临床特征（例）

临床特征		全部	H.pylori		χ²值	P值	临床特征		全部	H.pylori		χ²值	P值
临床特征		全部	阳性	阴性	χ²值	P值	临床特征		全部	阳性	阴性	χ²值	P值
性别					0.556	0.456	结外器官受累					0.097	0.755
	男	26	15	11				无	53	33	20
	女	42	28	14				有	15	10	5
年龄					0.651	0.420	骨髓受累					-	0.546
	≤60岁	42	25	17				无	65	43	22
	>60岁	26	18	8				有	3	3	0
EOCG评分					1.300	0.718	大包块直径（cm）					0.003	0.954
	0~1	40	26	14				≤5	56	36	20
	≥2	28	17	11				>5	12	7	5
分期					0.005	0.944	贫血					1.136	0.286
	Ⅰ~Ⅱ	52	33	19				无	41	28	13
	Ⅳ	16	10	6				有	27	15	12
IPI评分					1.802	0.179	LDH（U/L）					0.236	0.627
	<2	59	35	24				120~250	65	42	23
	≥2	9	8	1				>250	3	1	2
B症状					1.493	0.222	白蛋白（g/L）					<0.001	1.000
	无	53	31	22				40~55	60	38	22
	有	15	12	3				<40	8	5	3
淋巴结受累					2.771	0.096	β2微球蛋白（mg/L）					0.407	0.524
	无	25	19	6				0.97~2.64	63	41	22
	有	43	24	19				>2.64	5	2	3

注：MALT为黏膜相关淋巴组织；H.pylori为幽门螺杆菌；ECOG为美国东部肿瘤协作组；IPI为国际预后指数；LDH为乳酸脱氢酶；"-"表示使用Fisher确切概率法，无χ²值

2．治疗方案及疗效：

初始治疗有4例选择观察，10例行单纯H.pylori根除治疗（2例术后患者），51例患者选择含有化疗药物的系统治疗，3例单纯放疗治疗。68例患者中共有43例伴有H.pylori感染，其中5例以消化道并发症起病，治疗方式选择含化疗的系统治疗。68例患者中共有40例进行了H.pylori根除治疗，其中包括2例H.pylori感染情况不详患者。初治治疗疗效如下：总有效率为94%（60/64），其中CR率为72%（46/64）。

H.pylori阴性患者共25例，其中5例患者以消化道并发症起病（上消化道出血4例、肠梗阻1例）、7例患者既往服用过质子泵抑制剂药物治疗（表2）。

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表2

68例胃MALT淋巴瘤患者初始治疗方式、分期及初始疗效（例）

表2

68例胃MALT淋巴瘤患者初始治疗方式、分期及初始疗效（例）

初始治疗方式	例数	分期		初始治疗疗效
初始治疗方式	例数	Ⅰ~Ⅱ期	Ⅳ期	CR	PR	SD	PD
观察	4	4	0	0	0	2	2
H.pylori根除	10	9	1	8	2	0	0
化疗	51	37	14	36	8	3	4
放疗	3	2	1	2	1	0	0

注：MALT为黏膜相关淋巴组织；CR为完全缓解；PR为部分缓解；SD为疾病稳定；PD为疾病进展；H.pylori为幽门螺杆菌

3．生存分析：

截至2019年8月，68例患者中有17例出现进展或复发，其中4例一线治疗中出现病情进展，总进展/复发率为25%（17/68）。8例患者死亡，死因均与疾病相关。68例患者的中位PFS和中位OS均未达到，5年PFS率为73%，OS率为83%（图1）。H.pylori阳性患者有43例，H.pylori阳性与阴性者5年PFS率分别为72.9%、73.0%（P=0.624）。H.pylori阳性与阴性者5年OS率分别为82.2%、81.8%（P=0.631）（图2）。H.pylori阳性者行根除治疗与未行根除治疗者比较（分别是38例和5例患者），两组5年OS率分别为82%和80%，差异无统计意义（P=0.655）。H.pylori根除治疗者共40例，与未行H.pylori根除治疗患者相比，5年OS率分别为80%和88%（P=0.483）。

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图1

68例胃MALT淋巴瘤患者的Kaplan-Meier生存曲线　A：总生存曲线；B：无进展生存曲线

图2

H.pylori阳性与阴性组患者的Kaplan-Meier生存曲线　A：无进展生存曲线；B：总生存曲线

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图1

68例胃MALT淋巴瘤患者的Kaplan-Meier生存曲线　A：总生存曲线；B：无进展生存曲线

图2

H.pylori阳性与阴性组患者的Kaplan-Meier生存曲线　A：无进展生存曲线；B：总生存曲线

疾病诊断时为早期（Ⅰ~Ⅱ期）的患者52例，占76%（52/68），早期（Ⅰ~Ⅱ期）与晚期（Ⅳ期）患者的5年PFS率分别为83%和39%（P<0.001）。早期患者的中位PFS未达到，晚期患者的中位PFS为48个月。早期和晚期患者的5年OS率分别为82%和88%（P=0.709）。中位OS均未达到。

不同治疗方式比较，患者的OS差异无统计学意义，是否选择含有化疗的方案，患者的5年的PFS率（69%比86%）和OS率（82%比86%）差异无统计学意义（P=0.070、0.600）。分析化疗组患者共51例，比较H.pylori阳性和阴性者，5年的PFS率（68%比69%）和OS率（80%比81%）差异无统计学意义（P=0.430、0.610）。

4．预后因素分析：

将以下因素纳入单因素生存分析：年龄、性别、大包块、B症状、IPI评分、分期、淋巴结受累、骨髓受累、LDH水平、β微球蛋白水平、贫血情况、白蛋白水平、是否有H.pylori感染、是否H.pylori根除治疗、初始疗效、是否使用利妥昔单抗、是否结外器官累及、是否放疗及是否手术治疗。单因素生存分析显示：IPI评分、分期、淋巴结受累情况、白蛋白水平、初始治疗疗效及LDH水平对PFS或OS的影响差异有统计学意义（表3）。

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表3

68例胃MALT淋巴瘤患者不同单因素组的生存分析比较

表3

68例胃MALT淋巴瘤患者不同单因素组的生存分析比较

相关因素				例数	PFS			OS
相关因素				例数	5年PFS（%）	χ²值	P值	5年OS（%）	χ²值	P值
年龄（岁）						0.620	0.431		1.623	0.203
	<60			42	72			90
	≥60			26	79			74
性别						0.095	0.758		0.580	0.446
	男			26	76			89
	女			42	72			80
大包块（cm）						2.030	0.154		0.223	0.637
	<5			56	71			82
	≥5			12	86			86
B症状						0.067	0.795		1.164	0.281
	无			53	63			85
	有			15	73			76
IPI评分						12.103	0.001		1.260	0.262
	<2			59	77			84
	≥2			9	44			78
分期						14.670	<0.001		1.400	0.709
	Ⅰ~Ⅱ期			52	83			82
	Ⅳ期			16	39			88
淋巴结受累						5.810	0.016		2.074	0.150
	无			25	96			96
	有			43	64			76
骨髓受累						0.137	0.711		0.311	0.577
	无			65	74			82
	有			3	67			-
LDH（U/L）						2.685	0.101		9.633	0.002
	120~250			65	76			86
	>250			3	33			33
β微球蛋白（mg/L）						0.100	0.754		0.255	0.613
	0.97~2.64			63	73			83
	>2.64			5	80			-
贫血						0.212	0.645		2.771	0.096
	无			41	72			87
	有			27	77			76
白蛋白（g/L）						9.018	0.003		13.422	<0.001
	40~55			60	77			88
	<40			8	50			-
H.pylori						0.241	0.624		0.230	0.631
	阴性			25	76			82
	阳性			43	70			84
H.pylori根除治疗						0.132	0.716		0.492	0.483
	无			28	80			87
	有			49	67			79
初始疗效						5.543	0.019		4.635	0.031
	达到CR			46	82			89
	未达CR			22	54			71
	使用利妥昔单抗					0.411	0.522		1.964	0.161
			无	44	71			88
			有	24	79			71
		结外器官累及				3.686	0.055		0.374	0.541
			无	53	72			83
			有	15	66			87
		放疗				0.002	0.965		0.677	0.411
			无	62	65			84
			有	6	80			80
		手术				2.608	0.106		1.132	0.287
			无	61	79			80
			有	7	60			-

注：MALT为黏膜相关淋巴组织；PFS为无进展生存率；OS为总生存率；H.pylori为幽门螺杆菌；IPI为国际预后指数；LDH为乳酸脱氢酶；CR为完全缓解；"-"表示因病例数少未统计出具体数值

因分期为IPI组成部分，故将IPI评分、是否有淋巴结受累、白蛋白水平及初始治疗疗效纳入PFS的Cox分析。结果显示，白蛋白水平（P=0.011，HR=5.201）和IPI评分（P=0.017，HR=3.901）是PFS的独立预后指标（图3A、图3B）。白蛋白水平正常患者和白蛋白降低患者，两组的中位PFS分别为42.5个月和11个月，两组5年PFS率分别为77%和50%。IPI评分<2分和IPI≥2分患者，两组的中位PFS分别为36和9个月，两组的5年PFS率分别为80%和48%。将LDH水平、白蛋白水平及初始治疗疗效纳入OS的Cox分析，结果显示LDH水平（P=0.016，HR=9.936）和白蛋白水平（P=0.025，HR=9.591）是OS的独立预后指标（图3C、图3D）。LDH正常和升高患者，两组的中位OS分别为45和42个月，两组的5年OS率分别为87%和67%。白蛋白水平正常患者和白蛋白降低患者，两组的中位OS分别为50.5和28个月，两组的5年OS率分别为92%和73%。

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图3

不同因素分组后患者的Kaplan-Meier生存曲线　A：白蛋白正常组和白蛋白降低组患者的无进展生存曲线；B：IPI评分<2分和IPI≥2分患者的无进展生存生存曲线；C：LDH正常组和LDH升高组患者的总生存曲线；D：白蛋白正常组和白蛋白降低组患者的总生存曲线

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注：IPI为国际预后指数；LDH为乳酸脱氢酶；白蛋白参考值为40~55 g/L；LDH参考值为120~250 U/L

图3

讨论

MALT淋巴瘤是一种惰性淋巴瘤，2011至2012年间美国MALT淋巴瘤的发病率约为1.1/10万^[4]。MALT淋巴瘤来源于成熟B淋巴细胞，可能累及每个器官^[5]，MALT淋巴瘤也是原发胃的淋巴瘤的最常见的病理类型^[6]。

MALT淋巴瘤多见于中老年人，临床表现常以消化道症状多见^[7]。本研究中，患者中位年龄56岁，多数处于疾病早期。目前认为H.pylori感染和胃MALT淋巴瘤密切相关，胃部黏膜经历慢性炎症、基因易位、转录因子的改变^[8]，从开始依赖H.pylori产生细胞学改变，到基因遗传学改变后形成不依赖于H.pylori的淋巴瘤^[9]。因此欧洲肿瘤内科学会（ESMO）推荐诊断胃部MALT淋巴瘤需进行H.pylori检测，若无胃镜组织学确定，需通过¹³C或¹⁴C尿素呼气试验、H.pylori血清学抗体或粪便H.pylori抗原检测来排除^[10]。本研究中H.pylori感染率为63%（43/68），H.pylori阴性组患者比例较高，追溯病史发现该组有32%（7/25）患者既往使用过质子泵抑制剂治疗，同时发现该组与H.pylori阳性组相比临床特征差异无统计学意义。这个结果与部分研究数据相符，考虑与前期药物应用相关^[11]，或者是因为细菌感染量低或感染其他病原体。

治疗MALT淋巴瘤的方式有H.pylori根除治疗、放疗、手术、化疗及免疫治疗。本研究中88%（38/43）H.pylori阳性患者均进行了H.pylori根除治疗，总生存无明显区别，其中74%（28/38）患者进行了含化疗的联合治疗，可能与以下因素相关^[12]：疾病分期晚、病灶位于胃部远端或浸润胃壁较深、合并染色体易位。既往研究^[13]显示在根除H.pylori后5和10年的无病生存率分别为90.5%和79.1%。因此一线推荐H.pylori阳性患者行H.pylori根除治疗^[14]。有研究发现，中药在H.pylori根除治疗中有一定疗效^[15]。手术治疗与否在本组患者中总体生存差异无统计学意义，与既往研究相同，手术不能改善胃MALT淋巴瘤患者的预后^[16]，胃MALT淋巴瘤患者的OS不能从手术中获益。当合并消化道出血、幽门狭窄或穿孔等并发症时，通常手术是必要的，单纯手术已不是胃MALT淋巴瘤的一线治疗方法^[17]。

对于早期患者，行H.pylori根除治疗失败或H.pylori感染阴性者，推荐局部放疗，德国胃肠道淋巴瘤研究小组发现，早期（Ⅰ~Ⅱ期）胃MALT淋巴瘤局部放疗，5年OS率为92.7%^[18]。一项对于27例Ⅰ期患者给予局部放疗治疗的研究^[19]，中位随访121个月，10年OS率为87%，说明对于局限性胃MALT淋巴瘤可以得到良好的长期局部控制，后需密切随访，警惕远处转移。本组患者中仅有3例患者选择了放疗治疗，放疗患者比例较低，大部分与患者合并远处淋巴结转移相关，少部分患者考虑放疗局部不良反应选择化疗及免疫治疗。晚期患者或一线治疗失败早期患者的治疗方案更注重个体化，尚无诊疗共识，缺乏最佳治疗方案，利妥昔单抗联合化疗是最常用的治疗模式。在本组研究中共有52例患者选择了化疗或联合化疗的综合方案，但是否化疗、是否选择利妥昔单抗及不同化疗方案之间比较，患者的长期生存差异无统计学意义，化疗组患者与其他患者比较，5年PFS和5年OS有较低的趋势，可能与化疗组晚期患者比例较高相关（14/51，2/16）。

惰性淋巴瘤进入了无化疗时代，本研究中，仅有2例患者单药利妥昔单抗治疗，均获得CR，一项Ⅱ期临床试验显示，依布替尼单药对于复发难治MALT淋巴瘤有一定效果，总体缓解率48%，中位PFS为14.2个月^[20]。其他免疫制剂也显示出一定的疗效^[21]。一项长期随访数据显示^[22]：中位随访时间68个月，单药来那度胺最多6个周期或联合利妥昔单抗最多8个周期，对于MALT淋巴瘤整体总体反应率为74%，PFS为72个月，5年OS率为92%，并且发现部分病例开始为PR，12至32个月后也达到了CR。因此，随着对于MALT淋巴瘤病因病理及分子免疫更深入的探索，未来有更多的靶向治疗，从而减少化疗的不良反应。

国际结外淋巴瘤研究小组（IELSG）使用一项大型前瞻性随机试验的400多例患者的数据，开发了结外MALT淋巴瘤的特异性预后指数，称为MALT-IPI，包含3个临床参数：年龄≥70岁、分期为晚期、LDH升高^[23]。本研究显示，多个因素中，白蛋白水平和IPI评分是PFS的独立预后指标，白蛋白水平和LDH水平是OS的独立预后指标。该结论与前期报道的MALT淋巴瘤患者的预后分析相同，对于低蛋白患者给予更好的营养支持可能会改善患者生存^[24]。国内有研究报道，初始治疗疗效也是OS的独立预后指标^[25]。对于首次治疗疗效未达到CR的患者应给予更积极的治疗。在胃MALT淋巴瘤，一线治疗后缓解的深度是PFS的独立预后指标^[26]。因此在初始治疗时，建议进行更多危险分层评估预后，对于合并不良预后因素患者给予更积极个体化治疗，以提高疗效。

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

参考文献

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贡献者信息

赵林俊

北京大学国际医院淋巴瘤科，北京　102206

刘芳勋

北京大学国际医院特需国际医疗部，北京　102206

王小沛

北京大学肿瘤医院暨北京市肿瘤防治研究所淋巴瘤肿瘤内科　恶性肿瘤发病机制及转化研究教育部重点实验室，北京　100142

刘卫平

北京大学肿瘤医院暨北京市肿瘤防治研究所淋巴瘤肿瘤内科　恶性肿瘤发病机制及转化研究教育部重点实验室，北京　100142

通信作者

刘卫平

北京大学肿瘤医院暨北京市肿瘤防治研究所淋巴瘤肿瘤内科　恶性肿瘤发病机制及转化研究教育部重点实验室，北京　100142

Email：liuweiping@pkuih.edu.cn

关键词

淋巴瘤，B细胞，边缘区; 幽门螺杆菌; 胃肿瘤; 预后;

作者声明

赵林俊与刘芳勋对本文有同等贡献

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

历史

出版日期：2020-08-25

收稿日期：2020-05-11

本文编辑

周阳

Clinical Research Article

Analysis of clinical prognosis of 68 patients with gastric mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma

Zhao Linjun, Liu Fangxun, Wang Xiaopei, Liu Weiping

Published 2020-08-25

Cite as Natl Med J China, 2020, 100(32): 2511-2517. DOI: 10.3760/cma.j.cn112137-20200511-01504

Abstract

Objective

To explore the clinical features and prognosis of gastric mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma.

Methods

The data of patients with gastric mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma diagnosed and treated at Peking University Cancer Hospital from 2000 to 2019 were collected, and their clinical characteristics, treatment options and effects, and prognosis were retrospectively analyzed.

Results

The median age of 68 patients was 56 years old, and the ratio of men to women was 0.6∶1.0. Early patients accounted for about 76% (52/68). The most commonly used treatment is Helicobacter pylori eradication, followed by radiotherapy and chemotherapy. The total effective rate is 94%, of which the complete remission rate is 72%. With a median follow-up of 44 months, the 5-year progression-free survival (PFS) rate was 73%, and the overall survival (OS) rate was 83%. Prognostic factor analysis showed that albumin level (P=0.011) and international prognostic index (IPI)(P=0.017) are independent prognostic indicators of PFS, The 5-year PFS rate of patients with normal and reduced albumin was 77% and 50%, respectively, and the 5-year PFS rate of patients with IPI score<2 points and IPI ≥ 2 points was 80% and 48%, respectively. Lactate dehydrogenase (LDH) (P=0.016) and albumin level (P=0.025) are independent prognostic indicators of OS, and the 5-year OS rates of patients with normal and elevated LDH were 87% and 67%, respectively. The 5-year OS rates of patients with normal albumin and reduced were 92% and 73%, respectively.

Conclusions

Gastric mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma is sensitive to treatment and has a good prognosis. The patient′s albumin and lactate dehydrogenase levels are independent prognostic indicators.

Key words:

Lymphoma, B-Cell, Marginal zone; Helicobacter pylori; Stomach neoplasms; Prognosis

Contributor Information

Zhao Linjun

Department of Lymphoma, Peking University International Hospital, Beijing 102206, China

Liu Fangxun

Department of International Medical Center, Peking University International Hospital, Beijing 102206, China

Wang Xiaopei

Department of Lymphoma, Key Laboratory of Carcinogenesis and Translational Research (Ministry of Education), Peking University Cancer Hospital &

Institute, Beijing 100142, China

Liu Weiping

Department of Lymphoma, Key Laboratory of Carcinogenesis and Translational Research (Ministry of Education), Peking University Cancer Hospital &

Institute, Beijing 100142, China

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