胃壁淋巴管网络的广泛存在，为胃癌细胞侵犯进入淋巴回流并进一步播散，奠定了解剖基础，而高转移率事件的发生，则是由胃癌所具有的高异质性组织分化所致^[1]。淋巴结转移的发生，是在胃癌整个病程中由局部向整体扩散的中间环节，根据胃癌原发灶细胞生物学行为的差异，可同时伴随有血源性远处转移或腹膜种植的发生^[2,3]。而对于初诊时临床检查未能发现远处转移或腹膜种植的患者而言，局部根治性切除的实施是决定其能否获得唯一治愈机会的关键。目前，对于部分进展期胃癌能否真正获得"根治性切除"的评价，仍然存有一定争议^[4]。现阶段仍无法准确评估临床影像学证实淋巴结转移的患者是否存在淋巴循环、血液循环及远处脏器中潜在"亚临床病灶"或肿瘤细胞，且外周血循环肿瘤细胞检测技术目前也仅能适用于病期较晚的患者，因而使得新辅助化疗的实施成为提高部分进展期胃癌患者生存率的关键^[5]。外科手术作为局部治疗的主要方式，其严格意义上的根治性切除是主要针对于：（1）仅限局部淋巴结转移而无其他潜在肿瘤亚临床病灶或肿瘤细胞的播散；（2）术前治疗已经控制其他潜在亚临床转移的患者。在此基础之上，局部原发病灶完整切除和淋巴结规范清扫，才是能为患者获得临床治愈或长期生存的重要治疗措施。

与局部原发病灶切除不同，胃癌根治术中淋巴结的清扫具有一定的变数，包括胃周血管解剖变异、淋巴结增生数目的差别、淋巴结融合或结外软组织浸润以及术者对于不同疾病状态下淋巴结的识别能力差异等，这需要有丰富的临床经验积累和学习曲线的过渡后才能熟练掌握^[6]。目前，我国胃癌患者群体仍以进展期为主，大部分患者在术前已经出现淋巴结转移，术中淋巴结清扫的质量可影响患者手术根治度及预后^[7]。在影响评估胃癌根治术中淋巴结清扫质量的因素中，主要为清扫淋巴结范围和送检淋巴结数目^[6]。正如我们既往所述，送检淋巴结数目是来自于胃癌根治术后标本，而淋巴结清扫范围则是直接决定手术标本中可送检淋巴结数目的基础^[6]。目前，D₂淋巴结清扫作为进展期或伴有淋巴结转移的早期可切除胃癌的固定术式已达成共识，D₁+淋巴结清扫仅限于部分早期无淋巴结转移的患者，而D₂+（如腹主动脉旁淋巴结清扫）则仅针对超过D₂清扫范围的寡淋巴结或少数淋巴结转移的患者^[8]。但针对不同病期、个体差异、术前治疗及术者操作习惯等可变因素而言，规范性淋巴结清扫还有很多细节需要临床医师重视，否则可引起多种术后并发症甚至危及患者生命。胃癌淋巴结清扫中操作相关的并发症主要可见于肿瘤播散、血管损伤、淋巴漏和胰腺损伤等；正确进行术中及术后防治处理，可以减少甚至避免胃癌淋巴结清扫所带来的副损伤。本文就临床肿瘤外科中胃癌淋巴结清扫（以远端胃癌根治性切除中D₂淋巴结清扫为例）的常见问题及防治要点进行探讨。

D₂淋巴结清扫作为胃癌根治术中定型术式的重要部分，是因为其具体清扫范围包含了可切除性胃癌中淋巴结转移的常见位置及胃周淋巴引流的解剖途径。尽管有一些临床报道关于扩大淋巴结清扫能够适度改善胃癌患者预后，但尚无充足的循证证据表明，D₂+淋巴结清扫能够作为特定胃癌患者亚组的标准操作要求。现阶段，对于术前评估胃周淋巴结转移范围超过D₂清扫范围的患者，应依据其临床TNM分期考虑新辅助治疗或者转化治疗后，再行D₂+淋巴结清扫治疗（如腹主动脉旁少数淋巴结转移）^[8]。

第14v组淋巴结的清扫，在目前版本的日本治疗指南中，已经不再作为D₂淋巴结清扫范围^[8]。而国内多个中心仍报道术后病理证实第14v组淋巴结转移率较高，这与国内大多胃癌患者初诊时已属进展期有一定关系。目前，国内研究结果推荐术中发现，第4d组和第6组淋巴结转移明显的Ⅲ期患者应清扫第14v组淋巴结^[9,10]。

脾门淋巴结（第10组淋巴结），其低转移率已经被日本多中心临床试验证实，鉴于胃周淋巴引流途径的存在，目前也仅推荐在胃大弯侧胃上部进展期癌根治术中实施第10组淋巴结清扫^[11]。

膈下淋巴结（第19组淋巴结）和食管裂孔旁淋巴结（第20组淋巴结），在胃体上部及食管胃结合部癌根治术中也应该给予识别和清扫，这两组淋巴结的转移出现可提示膈上淋巴结（第111组淋巴结）、胸部食管末段旁淋巴结（第110组淋巴结）及纵隔后淋巴结（第112组淋巴结）转移的可能^[7]。

肝总动脉前上部淋巴结（第8a组淋巴结），在D₂淋巴结清扫时常可与肝总动脉后淋巴结（第8p淋巴结）混淆，血管带悬挂游离的肝总动脉有利于识别两者之间潜在间隙及交通淋巴管。

肝十二指肠韧带肝固有动脉侧淋巴结（第12a组淋巴结）,也是在D₂淋巴结清扫范围之内，应该注意该组淋巴结清扫时与门静脉后、胆总管旁及肝门淋巴结（第12p、第12b及第12h组淋巴结）的位置区分，减少术中并发症的发生^[12]。

越来越多的研究已经证实，对于无淋巴结转移的早期胃癌患者而言，D₁+淋巴结清扫已经能够达到D₂淋巴结清扫相似的预后，且术后并发症发生率明显降低。大网膜本身很少见淋巴结的出现，对于少数进展期胃癌患者（尤其是大弯侧胃癌）而言，网膜血管弓周围淋巴结转移出现率可升高，且可伴有大网膜乳斑的出现，故对于进展期胃癌患者仍应该完整切除大网膜^[13,14]。但对于淋巴结转移率低下的cT_1~2胃癌患者而言，大网膜的切除则并非必需，距离网膜血管弓3 cm距离切断胃结肠韧带即可^[15]。

原发灶处于不同位置的胃癌淋巴结清扫存有一定的差异，主刀医师因操作习惯也可能导致淋巴结清扫步骤略有不同。总的来说，D₂淋巴结清扫是遵循胃周淋巴回流基本方向为指导，即以胰腺上缘腹腔干为中心，采用"向心性"清扫方式完成。具体步骤：（1）大网膜切除和横结肠系膜前叶的剥离通常作为D₂淋巴结清扫的第一步骤。此步骤多沿右半横结肠系膜前后叶之间疏松组织间隙开始，有利于结肠血管的显露，随即逐渐向左侧剥离直至跨越网膜左动脉根部后第一支胃短血管。（2）幽门下淋巴结（第6组淋巴结）清扫和网膜右血管离断的时机，则可根据有利于显露解离横结肠系膜前叶的难易度而定。（3）幽门上淋巴结（第5组淋巴结）的清扫常与第12a组淋巴结清扫一起完成，可打开肝十二指肠韧带左下半前侧腹膜后逐步清除肝固有动脉前和左侧含有淋巴结的软组织，随即显露胃右动脉根部后，沿胃右动脉主干继续向其发向胃窦上壁分支清扫周围软组织。需要注意的是，少数患者肝总动脉可出现直径细小的情况，切勿将肝总动脉当做胃右血管结扎切断。（4）肝胃韧带（即小网膜）本身很少有淋巴结出现，其切除的范围应与第12h组淋巴结和胃小弯侧淋巴结所在范围区别。（5）腹腔干周围淋巴结（第9组淋巴结）常与第8a组淋巴结、第11p组淋巴结及第7组淋巴结在整块切除（en-bloc）原则下难以区分（尤以Bulky N的出现），但分组切除以上各组淋巴结可因导致淋巴引流液中癌细胞存在而不被推荐。因此，在D₂淋巴结清扫中充分显露胃左动脉和冠状静脉起始部并在其残端标本侧给予标识（线结、钛夹等），是唯一有助于术后准确识别腹腔干周围淋巴结各组别的标志。（6）小弯侧胃系膜组织从胃小弯前后壁延伸至右侧膈下、膈脚及部分腹主动脉外壁中含有丰富的淋巴组织、脂肪组织、迷走神经及其分支，胃左血管及其分支等，故清扫小弯侧淋巴结（第1、第3a、第3b和第5组）时，应尽量沿以上组织边界进行。

胃癌根治术中需要清扫的淋巴结均沿胃周血管或腹腔干及其主要分支周围排列，术中血管显露不清（术野暴露不佳、肥胖、淋巴结肿大挤压以及淋巴结融合包裹等）是造成淋巴结清扫中血管损伤的主要原因。其次，血管解剖变异也是导致淋巴结清扫中血管损伤的重要因素。（1）幽门下血管：常分布于十二指肠球部和幽门下壁，通常3~4支，管径细小，易在清扫第6组淋巴结时，被电刀或超声刀瞬间凝固切断，成为可能导致患者术后腹腔出血的隐患之一。（2）胰尾部脾血管：对其正确辨识，特别是与网膜左动脉的鉴别，是远端胃癌根治术中需要重视的操作步骤。网膜左动脉根部周围分布有第4sb组淋巴结，尽管在临床中非大弯侧中上部癌少见其转移，但在部分左上腹出现网膜与胰尾部粘连的患者中，清扫第4sb组淋巴结应注意胰尾部脾血管的损伤。此时，可考虑从胃大弯侧壁无血管区拟行分离网膜左血管起始部并清扫第4sb组淋巴结较为安全。（3）胃右血管：清扫第12a组和第5组淋巴结时，胃右动脉起始部及部分肝固有动脉侧壁显露后，结扎时应注意勿过分牵拉胃右血管，以免导致部分肝固有动脉壁被结扎而引起肝血供受阻及随后肝固有血管壁缺血。（4）肝总动脉和门静脉：第8a组淋巴结肿大时，常可延伸至肝总动脉和胃十二指肠动脉分叉处前，应仔细辨别其边界与门静脉后方第12p组淋巴结之间边界，不可过分向左侧牵拉胰腺或肝总动脉前上软组织，避免损伤门静脉侧壁或部分切割第12p组淋巴结后引起出血。部分患者可出现因胰腺上缘淋巴结融合，且肝总动脉管径过细导致术中对于肝总动脉辨认错误而误将肝总动脉切断的情况，术中血管外科重建肝总动脉或者双侧肝总动脉断端3-0血管缝线严密缝扎加胆囊切除是必需的。（5）冠状静脉：越来越多的术者认为，冠状静脉由于向心性血流且压力低，可以直接应用超声刀凝固，而无需再单独行结扎或生物血管夹夹闭后切断。实际上，对于进展期胃癌患者，尤其是在冠状静脉位于融合的第8a组和第9组淋巴结后位的患者而言，充分显露冠状静脉可由于血管管径细小或淋巴结肿大压迫等因素难以实施，超声刀直接凝固后切断冠状静脉若有明确出血点，应给予血管缝线缝扎或钛夹试行夹闭为妥。（6）胃后血管：起始部常位于脾动脉周围淋巴结分布中（即第11p组淋巴结和第11d组淋巴结分界点），也是远端胃癌根治术中D₂淋巴结清扫左侧胰腺上缘边界标志。临床上，胃后动脉常见1支，少数患者可出现缺失。在显露及清扫脾动脉周围淋巴结及软组织时，应注意胃后动脉的起始大致位置，细致解剖，超声刀或电刀对于细小的胃后血管可造成直接闭合而未能识别，也是引起术后腹腔出血的另一隐患。（7）腹腔干周围血管：术前接受过新辅助治疗（特别是针对术前放疗）的患者，腹腔干周围血管旁软组织可出现大量纤维化伴水肿而不易分离清扫，术中出现血管壁的损伤风险增大。既往打开动脉外膜行淋巴结清扫的方式是有明显争议的，该方法对于已经有淋巴结被膜被癌细胞浸润的患者而言，能否收益无法肯定，再者是动脉外膜含有众多滋养动脉血管壁的微小供给血管分支。（8）肝固有动脉：其主干在第12a组清扫时受损发生的概率较小，若侧壁损伤可考虑4-0/5-0血管缝线连续缝合修补，但对于肝固有动脉主干被横断时，则应血管端端吻合并切除胆囊。

胰腺损伤作为胃癌根治术后并发症已经是导致围手术期患者死亡率升高的主要原因。胰腺上缘区域淋巴结（第8a组、第9组及第11p组淋巴结）清扫导致相应胰腺上缘组织受损，甚至引起术后胰漏或胰腺炎的发生在进展期胃癌患者术后时有可见。一般来说，胃癌根治术中淋巴结清扫导致胰腺损伤最常见原因，还是由于胰腺上缘区域淋巴结转移过多、淋巴结肿大明显或转移淋巴结融合等因素压迫胰腺上缘组织；少数患者则是因为术前新辅助治疗后组织水肿或纤维化过于明显，导致术中解离损伤。胰尾部的损伤在远端胃癌根治术中第4sb组淋巴结清扫时偶有发生，其主要诱因还是脾下侧网膜左血管附近粘连致密所致。虽然现阶段胰腺被膜的切除已经不再推荐作为D₂淋巴结清扫必须范畴之内，但对于胃后壁侵及全层的胃癌患者而言，胰腺被膜至少部分清除还是需要的。因此，对于胰腺被膜切除后胰腺浅层实质受损的发生（特别是高功率电刀的使用）还是时有发生。

脾动脉的中1/3段常见走行于胰体部上缘实质内或紧贴在胰腺上缘后面（尤以老年患者多见），清扫第11p组淋巴结时应注意避免胰腺实质的切除。网膜右动脉根部是第6a组淋巴结所在位置，清扫此组淋巴结时，通常可见少许胰腺组织附于网膜右动脉根部侧壁上，应尽量避免胰腺组织的切除或损伤。第6i组和第6v组淋巴结分别位于幽门下血管旁和网膜右静脉周围，这两处淋巴结肿大时，可见与胰头上缘组织邻近甚至紧贴，术中分离时应细致，避免大块组织钳夹结扎或切除。胃十二指肠动脉的显露中常见其左侧壁与胰腺实质难以分离，并可有少许微小血管贯穿，避免过度分离或游离胃十二指肠动脉侧壁及后壁，减少此处胰腺及周围微小血管损伤。

远端胃癌在D₂淋巴结清扫中出现胆总管损伤常见于第12a组淋巴结肿大与胆总管粘连、或术者清扫范围过度导致胆总管壁损伤或夹闭等原因。谈到D₂淋巴结清扫中胆总管损伤，就不得不再次提及第12a组淋巴结具体解剖位置。胃癌根治性手术中，淋巴结清扫是鉴于胃原发癌细胞存在经胃壁和胃周淋巴网络作为主要转移途径而制定的。清除所在胃周淋巴引流途径中已有癌细胞转移（或潜在转移）的淋巴结及其部分输入、输出淋巴管为主的手术操作内容，清扫范围中每组淋巴结所在位置已在《日本胃癌规约》和《日本胃癌治疗指南》中均有明确提及。此外，针对术前影像学评估淋巴结转移显著的胃癌进展期患者（如CT检查证实多发淋巴结短径>1.5 cm或Bulky淋巴结的出现），则应该考虑给予术前新辅助或转化治疗来提高手术根治性切除率和患者术后生存率。通过术中充分游离胆总管以期获得充分的第12a组淋巴结清扫有待商榷，其主要风险是由于胆总管壁部分血供可能会受到破坏，可引起胆总管术后部分缺血损伤。

胃癌淋巴结清扫仍以整块切除为准则，但对于个别情况（如Bulky淋巴结、肿大淋巴结与血管难以分离时）难以完成整块切除时，也应结合手术安全性施行个别淋巴结摘除。肠系膜上静脉根部周围淋巴结（第14v组淋巴结）在远端胃癌是否切除仍有一定争议，但目前2018版日本《胃癌治疗指南》持有保守意见，故仅适用于临床试验的患者。关于腹腔干周围淋巴结（尤其是第8a组淋巴结）清扫术后可引起淋巴漏的发生，术中是否需要明确结扎，还应根据患者术中具体是否存有明显的淋巴输出管而定；对于以上部位细小的淋巴输出管而言，超声刀低频凝固在绝大多数情况下足以闭合残端淋巴管而避免术后淋巴漏的发生。腹主动脉旁淋巴结（第16组淋巴结）的探查取样仅限于术前影像学存在可疑淋巴结，而非确定转移的患者，送检可疑肿大的淋巴结即可。胃后动脉的缺失在临床上也不少见，在此类情况时第11p组淋巴结的清扫应该以脾动脉近半段为边界。伴有动脉粥样硬化的老年胃癌患者，可出现动脉血管迂曲增长（以中1/3段脾动脉最为常见），在周围软组织及腹膜包裹下，易被误认为淋巴结给予切除而导致术中术后严重出血。故对于此类患者，清扫淋巴结时慢速细致辨别尤为重要。