冯薇臻; 欧阳楚桐; 余思思; 张智慧

doi:10.3760/cma.j.cn511693-20191209-00193

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中性粒细胞/淋巴细胞比值与淋巴细胞/单核细胞比值对外周T细胞淋巴瘤患者的预后影响分析

国际输血及血液学杂志, 2020,43(3) : 241-250. DOI: 10.3760/cma.j.cn511693-20191209-00193

摘要

目的

探索中性粒细胞/淋巴细胞比值(NLR)、淋巴细胞/单核细胞比值(LMR)在外周T细胞淋巴瘤(PTCL)患者预后分析中的应用。

方法

选择2008年7月至2018年8月，四川省肿瘤医院研究所诊治的121例PTCL患者为研究对象。其中，男性患者为92例，女性为29例，中位年龄为55岁(15～83岁)。收集患者的一般临床资料、实验室检查结果及影像学检查结果进行回顾性分析。根据患者初诊时血常规检查结果中，中性粒细胞绝对计数、淋巴细胞绝对计数、单核细胞绝对计数计算NLR、LMR。LMR与NLR的最佳截断值通过受试者工作特征(ROC)曲线计算获得，并且根据截断值将患者分为低、高NLR组和低、高LMR组。组间不同临床特征患者构成比的比较，采用χ²检验。采用Kaplan-Meier法绘制低、高LMR组和低、高NLR组患者的无进展生存(PFS)、总体生存(OS)曲线。采用Log-rank检验对PTCL患者PFS、OS率进行单因素分析，纳入分析的影响因素包括性别、年龄、Ann Arbor分期、病理类型，美国东部肿瘤协作组(ECOG)评分、国际预后指数(IPI)评分、PTCL预后指数(PIT)评分、B症状、乳酸脱氢酶(LDH)水平、血小板计数、贫血、Ki67指数、NLR、LMR。将单因素分析结果中有统计学意义及有临床指导意义的影响因素，纳入COX比例风险回归模型进行多因素分析。本研究遵循的程序符合2013年修订版《世界医学会赫尔辛基宣言》的要求。

结果

①通过NLR的ROC曲线获得NLR最佳截断值为3.822，敏感度为0.577，特异度为0.623，曲线下面积(AUC)为0.591(95%CI：0.488～0.694)。通过LMR的ROC曲线获得LMR最佳截断值为2.715，敏感度为0.519，特异度为0.710，AUC为0.614(95%CI：0.512～0.716)。②按照NLR最佳截断值，57例患者纳入低NLR组(NLR<3.822)，64例患者纳入高NLR组(NLR≥3.822)。这2组患者临床特征比较，差异均无统计学意义(P>0.05)。按照LMR最佳截断值，75例患者纳入低LMR组(LMR<2.715)，46例纳入高LMR组(LMR≥2.715)。低LMR组年龄>60岁者为38例，年龄≤60岁者为37例，高LMR组年龄>60岁者为13例，年龄≤60岁者为33例；低LMR组Ann Arbor分期系Ⅰ～Ⅱ期者为13例，Ⅲ～Ⅳ期者为62例；高LMR组Ⅰ～Ⅱ期者为16例，Ⅲ～Ⅳ期者为30例；低LMR组PTCL非特指型(PTCL-NOS)者为24例，血管免疫母细胞淋巴瘤(AITL)者为37例，间变性淋巴瘤激酶(ALK)^－间变大细胞淋巴瘤(ALCL)者为14例，高LMR组PTCL-NOS者为25例，AITL者为11例，ALK^－ALCL者为10例。这2组患者的年龄、Ann Arbor分期、病理类型构成比分别比较，差异均有统计学意义(χ²＝5.870、4.764、8.297，P＝0.015、0.029、0.016)；2组患者其他临床特征比较，差异均无统计学意义(P>0.05)。③患者中位随访期为32个月(5～101个月)。低、高NLR组患者中位PFS期分别为16、11个月，低NLR组患者3年PFS率显著高于高NLR组(28.8%比10.2%;χ²＝5.537，P＝0.019)。低、高NLR组患者中位OS期分别为56、19个月，低NLR组患者3年OS率亦显著高于高NLR组(61.1%比27.8%; χ²＝9.341，P＝0.002)。低、高LMR组患者中位PFS期分别为10、16个月，低LMR组患者3年PFS率显著低于高LMR组(11.9%比31.7%; χ²＝5.391，P＝0.020)；低、高LMR组患者中位OS期分别为17、56个月，低LMR组患者3年OS率亦显著低于高LMR组(28.5%比62.5%; χ²＝8.999，P＝0.003)。④PTCL患者预后多因素分析结果显示，Ann Arbor分期为Ⅲ～Ⅳ期(HR＝0.544，95%CI：0.314～0.944，P＝0.030)，ECOG评分>1分(HR＝0.349，95%CI：0.221～0.551，P<0.001)，Ki67指数≥80%(HR＝0.421，95%CI：0.253～0.699，P＝0.001)及NLR≥3.822(HR＝0.615，95%CI：0.400～0.944，P＝0.026)是影响PTCL患者PFS的独立危险因素。Ann Arbor分期为Ⅲ～Ⅳ期(HR＝3.632，95%CI：1.726～7.642，P＝0.001)，ECOG评分>1分(HR＝4.311，95%CI：2.530～7.347，P<0.001)，Ki67指数≥80%(HR＝2.691，95%CI：1.500～4.828，P＝0.001)及LMR<2.715 (HR＝0.450，95%CI：0.265～0.764，P＝0.003)是影响PTCL患者OS的独立危险因素。

结论

NLR、LMR可作为PTCL患者的预后预测指标。但是，由于本研究仅为回顾性分析，尚需大样本、前瞻性、随机对照试验，对此结论进一步研究、验证。

引用本文: 冯薇臻, 欧阳楚桐, 余思思, 等. 中性粒细胞/淋巴细胞比值与淋巴细胞/单核细胞比值对外周T细胞淋巴瘤患者的预后影响分析 [J] . 国际输血及血液学杂志, 2020, 43(3) : 241-250. DOI: 10.3760/cma.j.cn511693-20191209-00193.

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起源于成熟T细胞的外周T细胞淋巴瘤(peripheral T-cell lymphoma，PTCL)属于非霍金淋巴瘤(non-Hodgkin lymphoma，NHL)，具有以下特点，①侵袭性，②高度异质性，③治疗效果不佳，④复发转移率高，⑤大部分患者预后不良^[1,2]。根据国际外周T细胞淋巴瘤项目(International PTCL Project)的数据显示，PTCL患者5年总体生存(overall survival，OS)率为20%～30%，预后不良^[3]。对于PTCL的治疗，目前临床推荐应用CHOP(环磷酰胺＋多柔比星＋长春新碱＋泼尼松)或者CHOP样方案。尽管PTCL与B细胞淋巴瘤在治疗方案上具有一定的相似性，但是其与B细胞淋巴瘤的病理学特征及临床表现却截然不同，同时其治疗效果亦比B细胞淋巴瘤差^[4,5]。相关研究者提出部分分子生物学标志物，可提示PTCL患者的预后^[6]，但是目前仍面临检测试剂价格昂贵、检测标本取材困难等难题。对于PTCL而言，亟需更为有效、可行的生物学标志物，以预测PTCL患者预后。近年来，血常规检查作为临床上简单易行的检测方案被证实可为实体瘤及血液系统恶性肿瘤提供预后分析的指标。例如，中性粒细胞/淋巴细胞比值(neutrophil/lymphocyte ratio，NLR)，淋巴细胞/单核细胞比值(lymphocyte/monocyte ratio，LMR)为实体瘤非小细胞肺癌、结肠癌、宫颈癌等的预后预测指标，同时其也被证实，与霍奇金淋巴瘤(Hodgkin lymphoma，HL)，弥漫大B细胞淋巴瘤(diffuse large B cell lymphoma，DLBCL)等肿瘤患者的不良预后密切相关^[7,8,9,10]。但是，目前罕见将NLR、LMR应用于PTCL患者预后分析的研究报道。本研究回顾性分析四川省肿瘤医院研究所的121例PTCL患者病例资料，研究LMR及NLR与PTCL患者预后之间的关系。现将研究结果报道如下。

1　资料与方法

1.1　研究对象

选择2008年7月至2018年8月，四川省肿瘤医院研究所诊治的121例PTCL患者为研究对象。根据NLR、LMR的最佳截断值分组，将患者分为低NLR组与高NLR组，低LMR组与高LMR组。121例患者中，男性患者为92例，女性为29例，中位年龄为55岁(15～83岁)。PTCL非特指型(PTCL, not otherwise specified，PTCL-NOS)患者为49例，血管免疫母细胞淋巴瘤(angioimmunoblastic T-cell lymphoma，AITL)患者为48例，间变性淋巴瘤激酶(anaplastic lymphoma kinase，ALK)^－间变大细胞淋巴瘤(anaplastic large cell lymphoma，ALCL)患者为24例。所有患者均于四川省肿瘤医院研究所行病理学检查，并且根据病理学检查结果确诊为PTCL。本研究病理诊断根据世界卫生组织(World Health Organization，WHO)2008年修订的造血和淋巴组织肿瘤分类标准进行^[11]。本研究纳入标准：①患者确诊为PTCL，②临床资料及随访资料完整，③接受CHOP或者CHOP样方案化疗。排除标准：①非初治患者；②合并其他类型的恶性肿瘤；③临床资料或者随访资料不完整；④患者的病理类型被确定为ALK^＋ALCL(由于其预后显著优于其他类型PTCL被排除)。本研究遵循的程序符合2013年修订的《世界医学会赫尔辛基宣言》。

1.2　方法

1.2.1　诊断及分期方法

入院时，所有患者均接受CT、MRI或者PET/CT，以及骨髓穿刺以评估疾病侵犯部位及范围。PTCL的诊断按照WHO血液淋巴瘤诊断标准进行^[11]，并且结合淋巴瘤Ann Arbor分期，对PTCL患者进行分期及评估。患者预后评分模型采用淋巴瘤国际预后指数(International Prognostic Index，IPI)，PTCL预后指数(Prognostic Index for PTCL，PIT)。

1.2.2　临床资料收集

采用回顾性研究方法，收集患者的一般临床资料、实验室检查结果及影像学检查结果，包括年龄，性别，Ann Arbor分期，Ki67指数，体能状况，美国东部肿瘤协作组(Eastern Cooperative Oncology Group，ECOG)评分，乳酸脱氢酶(lactate dehydrogenase，LDH)水平，肿瘤侵犯部位等临床特征。B症状是指满足如下3种症状之一：①患者连续3 d以上体温>38 ℃，②盗汗，③不明原因体重下降。

1.2.3　NLR、LMR的计算

根据患者初诊时血常规检查结果中的中性粒细胞绝对计数、淋巴细胞绝对计数、单核细胞绝对计数计算NLR、LMR。公式为：NLR＝中性粒细胞绝对计数(×10⁹/L)/淋巴细胞绝对计数(×10⁹/L)；LMR＝淋巴细胞绝对计数(×10⁹/L)/单核细胞绝对计数(×10⁹/L)。

1.2.4　随访及预后分析

本研究主要通过门诊对患者进行随访。对于有疑问的及门诊时疏漏的问题，采用电话随访。随访周期为每3个月随访1次。随访截至时间为2018年12月27日。无进展生存(progression free survival，PFS)期为从疾病确诊至疾病进展，或者电话、门诊随访截至时间。OS期为从疾病确诊到任何原因导致的死亡，或者电话、门诊随访截至时间。

1.3　统计学分析方法

本研究数据采用SPSS 22.0统计软件进行统计学分析。采用Ssize软件确定满足本研究统计检验的最小样本量。根据SPSS软件绘制受试者工作特征(receiver operating characteristic，ROC)曲线，以NLR、LMR作为检验变量，以OS状态为状态变量绘制ROC曲线，曲线下面积(area under curve，AUC)>0.5，根据约登指数最大原则确定NLR、LMR的最佳截断值(optimal cut-off value)。不同性别、年龄、Ann Arbor分期、病理类型，ECOG评分、IPI评分、PIT评分、B症状、LDH水平、血小板计数、贫血程度、Ki67指数构成比等计数资料，采用百分比(%)表示，组间比较采用χ²检验。采用Kaplan-Meier法绘制低、高LMR组和低、高NLR组患者的PFS、OS曲线。采用Log-rank检验对PTCL患者PFS、OS率进行单因素分析，纳入分析的影响因素包括性别、年龄、Ann Arbor分期、病理类型、ECOG评分、IPI评分、PIT评分、B症状、LDH水平、血小板计数、贫血、Ki67指数、NLR、LMR。将单因素分析结果中有统计学意义及有临床指导意义的影响因素，纳入COX比例风险回归模型进行多因素分析。本研究所用统计学比较均采用双侧检验，以P<0.05表示差异有统计学意义。

2　结果

2.1　一般临床资料

本研究121例患者中，男性患者为92例，女性为29例，中位年龄为55岁(15～83岁)，60岁以上患者为51例(42.1%)。伴LDH水平增高者为65例(53.7%)，伴有贫血者为53例(43.8%)，伴血小板计数减少(<150×10⁹/L)者为43例(35.6%)。121例患者中，伴B症状者为48例(39.7%)；Ann Arbor分期系Ⅰ～Ⅱ期者为29例(24.0%)，Ⅲ～Ⅳ期者为92例(76.0%)；IPI评分系0～1分者为78例(64.5%)，2～4分者为43例(35.5%)；PIT评分系0～2分者为80例(66.1%)，3～5分者为41例(33.9%)。

2.2　ROC曲线

通过NLR的ROC曲线获得其最佳截断值为3.822，敏感度为0.577，特异度为0.623，AUC为0.591(95%CI：0.488～0.694)(图1)。通过LMR的ROC曲线获得其最佳截断值为2.715，敏感度为0.519，特异度为0.710，AUC为0.614(95%CI：0.512～0.716)(图2)。

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图1

121例PTCL患者NLR预测其OS状态的ROC曲线图

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注：PTCL为外周T细胞淋巴瘤，NLR为中性粒细胞/淋巴细胞比值，ROC为受试者工作特征，OS为总体生存

图1

121例PTCL患者NLR预测其OS状态的ROC曲线图

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图2

121例PCTL患者LMR预测其OS状态的ROC曲线图

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注：PTCL为外周T细胞淋巴瘤，LMR为淋巴细胞/单核细胞比值，ROC为受试者工作特征，OS为总体生存

图2

121例PCTL患者LMR预测其OS状态的ROC曲线图

2.3　患者临床特征与LMR和NLR之间的关系

按照NLR最佳截断值，57例患者纳入低NLR组(NLR<3.822)，64例患者纳入高NLR组(NLR≥3.822)。2组患者临床特征均比较，差异均无统计学意义(P>0.05)(表1)。按照LMR最佳截断值，75例患者纳入低LMR组(LMR<2.715)，46例纳入高LMR组(LMR≥2.715)。2组患者的年龄、临床分期、病理类型的构成比分别比较，差异均有统计学意义(χ²＝5.870、4.764、8.297，P＝0.015、0.029、0.016)，其他临床特征比较，差异均无统计学意义(P>0.05)(表2)。

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表1

低NLR和高NLR组PTCL患者的临床特征比较[例数(%)]

表1

低NLR和高NLR组PTCL患者的临床特征比较[例数(%)]

组别	例数	性别		年龄(岁)		Ann Arbor分期		病理类型			ECOG评分(分)		IPI评分(分)
组别	例数	男	女	>60	≤60	Ⅰ～Ⅱ	Ⅲ～Ⅳ	PTCL-NOS	AITL	ALK^－ALCL	0～1	2～4	0～2	3～5
低NLR组	57	44(77.2)	13(22.8)	29(50.9)	28(49.1)	11(19.3)	46(80.7)	17(29.8)	28(49.1)	12(21.1)	39(68.4)	18(31.6)	35(61.4)	22(38.6)
高NLR组	64	48(75.0)	16(25.0)	22(34.4)	42(65.6)	18(28.1)	46(71.9)	32(50.0)	20(31.2)	12(18.8)	48(75.0)	16(25.0)	43(67.2)	21(32.8)
χ²值		0.008		3.766		1.289		5.539			0.646		0.440
P值		0.778		0.052		0.256		0.063			0.422		0.507

组别	例数	PIT评分(分)		B症状		LDH水平(U/L)		血小板计数(×10⁹/L)		贫血		Ki67指数(%)
组别	例数	0～1	2～4	无	有	<240	≥240	<150	≥150	否	是	<80	≥80
低NLR组	57	35(61.4)	22(38.6)	34(59.6)	23(40.4)	25(43.9)	32(56.1)	25(43.9)	32(56.1)	29(50.9)	28(49.1)	43(75.4)	14(24.6)
高NLR组	64	45(70.3)	19(29.7)	39(60.9)	25(39.1)	31(48.4)	33(51.6)	18(28.1)	46(71.9)	39(60.9)	25(39.1)	54(84.4)	10(15.6)
χ²值		1.068		0.021		0.254		3.258		1.240		0.514
P值		0.301		0.085		0.614		0.071		0.266		0.218

注：根据NLR最佳截断值为3.822，将121例PTCL患者分为低NLR组(NLR<3.822)和高NLR组(NLR≥3.822)。NLR为中性粒细胞/淋巴细胞比值，PTCL为外周T细胞淋巴瘤，PTCL-NOS为外周T细胞淋巴瘤非特指型，AITL为血管免疫母细胞淋巴瘤，ALK^－ ALCL为间变性淋巴瘤激酶呈阴性的间变大细胞淋巴瘤，ECOG为美国东部肿瘤协作组，IPI评分为国际预后指数，PIT评分为PTCL预后指数，LDH为乳酸脱氢酶，Ki67指数为肿瘤细胞增殖指数

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表2

低LMR与高LMR组PTCL患者的临床特征比较[例数(%)]

表2

低LMR与高LMR组PTCL患者的临床特征比较[例数(%)]

组别	例数	性别		年龄(岁)		Ann Arbor分期		病理类型			ECOG评分(分)		IPI评分(分)
组别	例数	男	女	>60	≤60	Ⅰ～Ⅱ	Ⅲ～Ⅳ	PTCL-NOS	AITL	ALK^－ALCL	0～1	2～4	0～2	3～5
低LMR组	75	60(80.0)	15(20.0)	38(50.7)	37(49.3)	13(17.3)	62(82.7)	24(32.0)	37(49.3)	14(18.7)	51(68.0)	24(32.0)	45(60.0)	30(40.0)
高LMR组	46	32(69.6)	14(30.4)	13(28.3)	33(71.7)	16(34.8)	30(65.2)	25(54.3)	11(23.9)	10(21.7)	36(78.3)	10(21.7)	33(71.7)	13(28.3)
χ²值		3.766		5.870		4.764		8.297			1.486		1.715
P值		0.052		0.015		0.029		0.016			0.223		0.190

组别	例数	PIT评分(分)		B症状		LDH水平(U/L)		血小板计数(×10⁹/L)		贫血		Ki67指数(%)
组别	例数	0～1	2～4	无	有	<240	≥240	<150	≥150	否	是	<80	≥80
低LMR组	75	45(60.0)	30(40.0)	49(65.3)	26(34.7)	33(44.0)	42(56.0)	31(41.3)	44(58.7)	40(53.3)	35(46.7)	60(80.0)	15(20.0)
高LMR组	46	35(76.1)	11(23.9)	24(52.2)	22(47.8)	23(50.0)	23(50.0)	12(26.1)	34(73.9)	28(60.9)	18(39.1)	37(80.4)	9(19.6)
χ²值		3.294		2.063		0.413		2.893		0.658		0.003
P值		0.070		0.151		0.521		0.089		0.417		0.954

注：根据LMR最佳截断值为2.715，将121例PTCL患者分为低LMR组(LMR<2.715)和高LMR组(LMR≥2.715)。LMR为淋巴细胞/单核细胞比值，PTCL为外周T细胞淋巴瘤，PTCL-NOS为外周T细胞淋巴瘤非特指型，AITL为血管免疫母细胞淋巴瘤，ALK^－ALCL为间变性淋巴瘤激酶呈阴性的间变大细胞淋巴瘤，ECOG为美国东部肿瘤协作组，IPI评分为国际预后指数，PIT评分为PTCL预后指数，LDH为乳酸脱氢酶，Ki67指数为肿瘤细胞增殖指数

2.4　通过LMR和NLR预后分层的PTCL患者生存分析

本研究121例PCTL患者的中位随访时间为32个月(5～101个月)。低、高NLR组患者中位PFS期分别为16、11个月，低NLR组患者3年PFS率显著高于高NLR组(28.8%比10.2%; χ²＝5.537，P＝0.019)(图3A、表3)。低、高NLR组患者中位OS时间分别为56、19个月，低NLR组患者3年OS率亦显著高于高NLR组(61.1%比27.8%；χ²＝9.341，P＝0.002)(图3B、表3)。低、高LMR组患者中位PFS时间分别为10、16个月，低LMR组患者3年PFS率显著低于高LMR组(11.9%比31.7%；χ²＝5.391，P＝0.020)(图4A)；低、高LMR组患者中位OS时间分别为17、56个月，低LMR组患者3年OS率亦显著低于高LMR组(28.5%比62.5%；χ²＝8.999，P＝0.003)(图4B、表3)。

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表3

本研究121例PTCL患者PFS和OS的预后影响因素的单因素分析

表3

本研究121例PTCL患者PFS和OS的预后影响因素的单因素分析

影响因素		例数	3年PFS率(%)	χ²值	P值	3年OS率(%)	χ²值	P值
性别				0.040	0.842		4.541	0.033
	男	92	18.6			37.5
	女	29	19.4			54.3
年龄(岁)				0.289	0.591		2.365	0.124
	>60	51	18.7			49.7
	≤60	70	19.9			32.1
Ann Arbor分期(期)				5.681	0.017		9.949	0.002
	Ⅰ～Ⅱ	29	35.0			70.9
	Ⅲ～Ⅳ	92	14.5			34.0
病理类型				2.424	0.298		10.223	0.006
	PTCL-NOS	49	18.7			44.8
	AITL	48	14.2			27.4
	ALK^－ALCL	24	24.6			63.9
ECOG评分(分)				16.573	<0.001		17.516	<0.001
	0～1	87	25.7			49.8
	2～4	34	5.6			21.5
IPI评分(分)				3.323	0.068		5.329	0.021
	0～2	78	21.6			50.1
	3～5	43	16.9			29.1
PIT评分(分)				3.720	0.054		11.363	0.001
	0～1	80	21.8			51.8
	2～4	41	15.8			22.0
B症状				0.045	0.832		0.020	0.887
	无	73	20.3			41.8
	有	48	19.1			44.2
LDH水平(U/L)				4.467	0.035		9.171	0.002
	<240	56	23.3			53.9
	≥240	65	15.0			32.4
血小板计数(×10⁹/L)				0.238	0.626		0.076	0.783
	<150	43	20.3			39.5
	≥150	78	20.7			44.1
贫血				1.598	0.206		0.760	0.383
	无	68	22.5			46.0
	有	53	17.1			38.1
Ki67指数(%)				6.895	0.009		4.646	0.031
	<80	97	22.9			47.8
	≥80	24	4.9			14.5
NLR				5.537	0.019		9.341	0.002
	<3.822	57	28.8			61.1
	≥3.822	64	10.2			27.8
LMR				5.391	0.020		8.999	0.003
	<2.715	75	11.9			28.5
	≥2.715	46	31.7			65.5

注：PTCL为外周T细胞淋巴瘤，PFS为无进展生存，OS为总体生存，PTCL-NOS为外周T细胞淋巴瘤非特指型，AITL为血管免疫母细胞淋巴瘤，ALK^－ALCL为间变性淋巴瘤激酶呈阴性的间变大细胞淋巴瘤，ECOG为美国东部肿瘤协作组，IPI评分为国际预后指数，PIT评分为PTCL预后指数，LDH为乳酸脱氢酶，Ki67指数为肿瘤细胞增殖指数，NLR为中性粒细胞/淋巴细胞比值，LMR为淋巴细胞/单核细胞比值

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图3

低NLR与高NLR组PTCL患者的Kaplan-Meier曲线(图3A：低、高NLR组患者PFS曲线；图3B：低、高NLR组患者OS曲线)

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注：根据NLR最佳截断值为3.822，将121例PTCL患者分为低NLR组(NLR<3.822)和高NLR组(NLR≥3.822)。NLR为中性粒细胞/淋巴细胞比值，PTCL为外周T细胞淋巴瘤，PFS为无进展生存，OS为总体生存

图3

低NLR与高NLR组PTCL患者的Kaplan-Meier曲线(图3A：低、高NLR组患者PFS曲线；图3B：低、高NLR组患者OS曲线)

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图4

低LMR和高LMR组PTCL患者的Kaplan-Meier曲线(图4A：低、高LMR组患者PFS曲线；图4B：低、高LMR组患者OS曲线)

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注：根据LMR最佳截断值为2.715，将121例PTCL患者分为低LMR组(LMR<2.715)和高LMR组(LMR≥2.715)。LMR为淋巴细胞/单核细胞比值，PTCL为外周T细胞淋巴瘤，PFS为无进展生存，OS为总体生存

图4

低LMR和高LMR组PTCL患者的Kaplan-Meier曲线(图4A：低、高LMR组患者PFS曲线；图4B：低、高LMR组患者OS曲线)

2.5　PTCL患者预后的单因素分析

除了LMR和NLR影响因素外，PTCL患者预后单因素分析结果显示，ECOG评分为0～1分患者的3年PFS率高于2～4分者(χ²＝16.573，P<0.001)；LDH水平<240 U/L者的3年PFS率高于LDH水平≥240 U/L者(χ²＝4.467，P＝0.035)；Ann Arbor分期为Ⅰ～Ⅱ期者的3年PFS率高于Ⅲ～Ⅳ期者(χ²＝5.681，P＝0.017)；Ki67指数<80%者的3年PFS率高于Ki67指数≥80%者(χ²＝6.895，P＝0.009)。

ECOG评分为0～1分PTCL患者的3年OS率高于2～4分者(χ²＝17.516，P<0.001)；LDH水平<240 U/L者的3年OS率高于LDH水平≥240 U/L者(χ²＝9.171，P＝0.002)；Ann Arbor分期为Ⅰ～Ⅱ期者的3年OS率高于Ⅲ～Ⅳ期者(χ²＝9.949，P＝0.002)；Ki67指数<80%者的3年OS率高于Ki67指数≥80%者(χ²＝4.646，P＝0.031); PTCL-NOS、AITL、ALK^－ALCL患者的3年OS率比较，差异有统计学意义(χ²＝10.223，P＝0.006)；IPI评分为0～2分者的3年OS率高于3～5分者(χ²＝5.329，P＝0.021)；PIT评分为0～1分者的3年OS率高于2～4分者(χ²＝11.363，P＝0.001)。PTCL患者预后单因素分析结果，见表3。

2.6　PTCL患者预后的多因素分析

PTCL患者预后多因素分析结果显示，Ann Arbor分期为Ⅲ～Ⅳ期(HR＝0.544，95%CI：0.314～0.944，P＝0.030)，ECOG评分>1分(HR＝0.349，95%CI：0.221～0.551，P<0.001)，Ki67指数≥80%(HR＝0.421，95%CI：0.253～0.699，P＝0.001)及NLR≥3.822(HR＝0.615，95%CI：0.400～0.944，P＝0.026)是影响PTCL患者PFS的独立危险因素(表4)。Ann Arbor分期为Ⅲ～Ⅳ期(HR＝3.632，95%CI：1.726～7.642，P＝0.001)，ECOG评分>1分(HR＝4.311，95%CI：2.530～7.347，P<0.001)，Ki67指数≥80%(HR＝2.691，95%CI：1.500～4.828，P＝0.001)及LMR<2.715(HR＝0.450，95%CI：0.265～0.764，P＝0.003)是影响PTCL患者OS的独立危险因素(表5)。

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表4

本研究121例PTCL患者PFS的预后影响因素的多因素分析

表4

本研究121例PTCL患者PFS的预后影响因素的多因素分析

影响因素	β值	SE值	Wald值	HR值	HR值95%CI	P值
Ann Arbor分期	－0.609	0.281	4.688	0.544	0.314～0.944	0.030
ECOG评分	－1.053	0.233	20.470	0.349	0.221～0.551	<0.001
IPI评分	0.104	0.401	0.067	1.109	0.505～2.436	0.796
PIT评分	0.651	0.452	2.073	1.918	0.790～4.652	0.150
LDH水平	－0.367	0.273	1.808	0.693	0.406～1.183	0.179
Ki67指数	－0.866	0.259	11.199	0.421	0.253～0.699	0.001
NLR	－0.486	0.219	4.946	0.615	0.400～0.944	0.026
LMR	0.423	0.269	2.460	1.526	0.900～2.587	0.117

注：PTCL为外周T细胞淋巴瘤，PFS为无进展生存，ECOG为美国东部肿瘤协作组，IPI评分为国际预后指数，PIT评分为PTCL预后指数，LDH为乳酸脱氢酶，Ki67指数为肿瘤细胞增殖指数，NLR为中性粒细胞/淋巴细胞比值，LMR为淋巴细胞/单核细胞比值

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表5

本研究121例PTCL患者OS的预后影响因素的多因素分析

表5

本研究121例PTCL患者OS的预后影响因素的多因素分析

影响因素	β值	SE值	Wald值	HR值	HR值95%CI	P值
Ann Arbor分期	1.290	0.270	11.548	3.632	1.726～7.642	0.001
病理类型	－0.184	0.361	0.260	0.832	0.410～1.688	0.610
ECOG评分	1.461	0.380	28.868	4.311	2.530～7.347	0.001
IPI评分	－0.423	0.482	0.767	0.655	0.255～1.687	0.381
PIT评分	0.047	0.547	0.008	1.049	0.359～3.065	0.931
LDH水平	0.422	0.328	1.657	1.525	0.802～2.898	0.198
Ki67指数	0.990	0.298	11.014	2.691	1.500～4.828	0.001
NLR	0.446	0.306	2.127	1.563	0.858～2.847	0.145
LMR	－0.798	0.270	8.745	0.450	0.256～0.764	0.003

注：PTCL为外周T细胞淋巴瘤，OS为总体生存，ECOG为美国东部肿瘤协作组，IPI评分为国际预后指数，PIT评分为PTCL预后指数，LDH为乳酸脱氢酶，Ki67指数为肿瘤细胞增殖指数，NLR为中性粒细胞/淋巴细胞比值，LMR为淋巴细胞/单核细胞比值

3　讨论

PTCL是一种表现为高度侵袭性、预后不良的恶性淋巴瘤。传统CHOP或者CHOP样方案化疗效果不佳。同时，国内外现有的预后分析模型，包括IPI与PIT评分系统，在临床实践中并不能够较好地对PTCL患者进行预后风险分层^[12]。因此，在如何更好地对PTCL患者进行预后分析，以及是否需要选择更强的化疗方案来改善患者预后方面，仍然面临亟待解决的问题。分子生物学预后标志物对PTCL患者具有预后评估价值。但是检测费用昂贵，检测标本难以获得，并且有效性亦需要进一步验证，很难在临床工作中进行广泛推广。因此，采用经济、简单、易于获取的临床参数来评估PTCL患者预后值得进行深入研究。

血常规检查作为临床实践中最常用且简单易行的临床实验室指标之一，其对于恶性肿瘤的治疗，以及患者疗效评估具有一定的指导意义。既往研究结果证实，炎症在癌症的发生、发展中发挥非常重要的作用，并可能影响癌症患者的生存。其可以抑制肿瘤细胞凋亡，损伤机体DNA，以及促进血管生成来加快肿瘤的进展及转移^[13,14]。同时亦有学者提出，肿瘤患者的免疫功能与淋巴细胞数量具有高度相关性，免疫反应强弱与全身性炎症程度亦息息相关^[15]。NLR是将宿主的炎症反应程度与宿主的免疫反应程度进行比较，反映了宿主的炎症反应与免疫反应的相对强弱。有研究结果表明，高NLR对于实体瘤患者提示预后不良。Wu等^[16]研究结果显示，NLR升高是影响肺癌患者预后的独立危险因素(OS：HR＝1.778，P＝0.009；PFS：HR＝1.535，P＝0.022)。Jia等^[17]研究发现，较低的NLR是影响乳腺癌患者PFS和OS的独立保护因素(PFS：HR＝1.50，95%CI: 1.14～1.97，P＝0.004；OS：HR＝1.63, 95%CI: 1.07～2.49, P＝0.022)。同时，纳入HL患者进行研究的结果显示，高NLR患者的PFS率和OS率更低(5年PFS率：84%比75%，HR＝1.65；5年OS率：92%比88%，HR＝1.82)。该研究结果证实，高NLR与HL患者预后不良具有一定相关性^[18]。高NLR亦为NK/T细胞淋巴瘤患者预后不良的影响因素之一^[19]，NLR≥3.6的NK/T细胞淋巴瘤患者PFS率和OS率显著显著低于NLR<3.6者(P＝0.001)。NLR更与DLBCL患者预后息息相关，Ho等^[20]对比高NLR组与低NLR组DLBCL患者的生存情况，高NLR组5年PFS和OS率均低于低NLR组(P＝0.001、0.007)。有研究结果表明，单核细胞计数影响恶性肿瘤患者预后，因为其可通过介导肿瘤细胞与内皮细胞黏附，在肿瘤的转移中发挥作用，并且参与肿瘤细胞迁移及侵袭过程，与肿瘤患者预后相关^[21]，单核细胞增高是影响肿瘤患者预后的危险因素。本研究中LMR与肿瘤的免疫微环境相关。有文献报道，低LMR在实体瘤患者中提示预后不良^[7]，治疗前升高的LMR是影响实体瘤患者OS(HR＝0.59，95%CI：0.53～0.67)和PFS(HR＝0.74，95%CI：0.68～0.80)的独立保护因素。LMR亦被发现是影响DLBCL、NK/T细胞淋巴瘤、HL患者预后的危险因素^[22,23,24]。但是，NLR、LMR的预后价值在高度侵袭性且异质性更强的PTCL中罕有报道。本研究旨在研究NLR、LMR在PTCL患者中的预后预测价值。

本研究结果显示，NLR与PTCL患者的临床特征无关，而低LMR组患者中，年龄>60岁者更多(χ²＝5.870，P＝0.015)，分期更晚(χ²＝4.764，P＝0.029)，病理类型更多见于PTCL-NOS(χ²＝8.297，P＝0.016)，这也与PTCL患者预后不良是一致的。NLR、LMR的最佳截断值在不同类型的淋巴瘤患者中结果不同，即使在相同类型的淋巴瘤中，不同研究组得出的截断值亦存在差异，这可能与不同类型、不同地域的淋巴瘤患者预后生存情况存在差异。既往研究结果显示，在DLBCL中NLR的截断值为3.6^[20]，LMR的截断值为2.1～4.0^[22]，HL中NLR的截断值为6.0^[18]，LMR的截断值为1.1^[23]，NK/T细胞淋巴瘤中NLR为3.6^[19]，LMR为2.85^[24]。这说明NLR、LMR的截断值受疾病种类的影响，并且不同研究得出的结论亦存在差异。本研究中PTCL患者NLR的截断值为3.822，LMR的截断值为2.722。本研究中心数据来源于四川省肿瘤医院长期收治随访的PTCL患者，其截断值可反应患者的真实情况，但是仍需进一步前瞻性研究验证，临床实践过程中可根据该指标划分高、低NLR组及高、低LMR组，对患者进行预后分析具有指导作用。本研究单因素分析结果显示，高NLR组的3年PFS、OS率均低于低NLR组(3年PFS率：χ²＝5.537，P＝0.019，3年OS率：χ²＝9.341，P＝0.002)。低LMR组3年PFS、OS率低于高LMR组(3年PFS率：χ²＝5.391，P＝0.020；3年OS率：χ²＝8.999，P＝0.003)。多因素分析结果显示，NLR为影响患者PFS的独立保护因素(HR＝0.615，95%CI：0.400～0.944，P＝0.026)，LMR是影响患者OS的独立危险因素(HR＝0.150，95%CI：0.265～0.764，P＝0.003)。NLR与LMR在PTCL患者治疗中具有预后预测价值。PTCL是一类高异质性的特殊类型的NHL，复发转移率高，预后差，治疗方案以化疗为主，但是患者治疗效果存在个体差异，总体疗效不佳^[25]。因此，NLR、LMR可为PTCL患者提供更便捷有效的预后评价依据。临床工作中，也可通过NLR、LMR对PTCL患者进行预后评价，以选择更有利于患者的治疗方案。

总之，本研究结果表明，高NLR及低LMR是影响PTCL患者预后的独立危险因素。NLR、LMR作为廉价易获取的临床指标可对PTCL患者进行危险度分层，具有预后预测价值。但是，本研究是一项小样本、单中心、回顾性的观察研究，仍需要进一步大样本的前瞻性研究予以验证。

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

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贡献者信息

冯薇臻

西南医科大学附属医院肿瘤科，四川泸州　646000

欧阳楚桐

西南医科大学附属医院肿瘤科，四川泸州　646000

余思思

四川省肿瘤医院研究所，四川省癌症防治中心，电子科技大学医学院，成都　610041

张智慧

西南医科大学附属医院肿瘤科，四川泸州　646000

通信作者

张智慧

西南医科大学附属医院肿瘤科，四川泸州　646000

Email：13881889731@139.com

关键词

中性粒细胞; 淋巴细胞; 单核细胞; 外周T细胞淋巴瘤; 预后;

基金项目

四川省卫生厅科学研究项目（18PJ190）

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突

历史

出版日期：2020-05-20

收稿日期：2019-12-09

Original Article

Prognostic analysis of neutrophil/lymphocyte ratio and lymphocyte/monocyte ratio in patients with peripheral T-cell lymphoma

Feng Weizhen, Ouyang Chutong, Yu Sisi, Zhang Zhihui

Published 2020-05-20

Cite as Int J Blood Transfus Hematol, 2020, 43(3): 241-250. DOI: 10.3760/cma.j.cn511693-20191209-00193

Abstract

Objective

To investigate the application of neutrophil/lymphocyte ratio (NLR) and lymphocyte/monocyte ratio (LMR) in prognostic analysis of patients with peripheral T-cell lymphoma (PTCL).

Methods

From July 2008 to August 2018, a total of 121 patients with PTCL diagnosed and treated in Sichuan Cancer Hospital & Institute were selected as the research subjects. Among them, there were 92 male patients and 29 females, with median age of 55 years (15-83 years). Patients′ general clinical data, laboratory test results and imaging test results were collected for retrospective analysis. The NLR and LMR were calculated based on the absolute neutrophil count, absolute lymphocyte count, and absolute monocyte count in the routine blood test results of the patient at the initial diagnosis. The optimal cut-off values of LMR and NLR were calculated from the receiver operating characteristic (ROC) curve, and patients were divided into low and high NLR groups, low and high LMR groups, according to optimal cut-off values. Chi-square test was used to compare the composition ratio of different clinical features between groups. Kaplan-Meier method was used to draw progression free survival (PFS) and overall survival (OS) curves of patients in low and high LMR groups and low and high NLR groups. Log-rank test was used to conduct univariate analysis of PFS and OS rates in PTCL patients. The influencing factors included gender, age, Ann Arbor stage, pathological type, Eastern Cooperative Oncology Group (ECOG) score, International Prognostic Index (IPI) score, Prognostic Index for PTCL (PIT) score, B symptoms, lactate dehydrogenase (LDH) level, platelets count, anemia, Ki67, NLR, LMR. Influencing factors with statistical significance in the results of univariate analysis and clinical guiding significance were included in the COX proportional hazard regression model for multivariate analysis. The procedure followed in this study was in accordance with the requirements of the Declaration of the World Medical Association Helsinki revised in 2013.

Results

① NLR optimal cut-off value obtained by the NLR ROC curve was 3.822, the sensitivity was 0.577, the specificity was 0.623, the area under curve (AUC) was 0.591 (95%CI: 0.488-0.694). LMR optimal cut-off value obtained from LMR ROC curve was 2.715, sensitivity was 0.519, specificity was 0.710, AUC was 0.614 (95%CI: 0.512-0.716). ②According to the NLR optimal cut-off value, 57 patients were included in low NLR group (NLR<3.822) and 64 patients were included in high NLR group(NLR≥3.822). Clinical characteristics of patients in the two groups were not statistically significant (P>0.05). According to the LMR optimal cut-off value, 75 patients were included in low LMR group (LMR<2.715) and 46 patients were included in high LMR group(LMR≥2.715). In low LMR group, there were 38 patients aged>60 years old and 37 patients aged≤60 years old; in high LMR group, there were 13 patients aged>60 years old and 33 patients aged≤60 years old. In low LMR group, there were 13 patients with Ann Arbor stage Ⅰ-Ⅱ, 62 cases with stage Ⅲ-Ⅳ; in high LMR group, there were 16 patients with stage Ⅰ-Ⅱ, 30 cases with stage Ⅲ-Ⅳ. There were 24 cases of peripheral T-cell lymphoma, not otherwise specified (PTCL-NOS), 37 cases of angioimmunoblastic T-cell lymphoma (AITL), 14 cases of anaplastic lymphoma kinase (ALK)^-anaplastic large cell lymphoma (ALCL) in low LMR group; and there were 25 cases of PTCL-NOS, 11 cases of AITL, and 10 cases of ALK^-ALCL in high LMR group. Differences in age, clinical stage, and pathological type between the two groups were statistically significant (χ²=5.870, 4.764, 8.297; P=0.015, 0.029, 0.016), other clinical features were not statistically significant (P>0.05). ③ Median follow-up time of patients was 32 months (5-101 months). Median PFS time of patients in low and high NLR groups was 16 and 11 months, respectively. 3-year PFS rate of patients in low NLR group was significantly higher than that in high NLR group (28.8%vs 10.2%; χ²=5.537, P=0.019). Median OS time of patients in low and high NLR groups was 56 and 19 months, respectively. 3-year OS rate of patients in low NLR group was also significantly higher than that in high NLR group (61.1% vs 27.8%; χ²=9.341, P=0.002). Median PFS time of patients in low and high LMR groups was 10 and 16 months, respectively. 3-year PFS rate of patients in low LMR group was significantly lower than that in high LMR group (11.9% vs 31.7%; χ²=5.391, P=0.020). Median OS time of patients in low and high LMR group was 17 and 56 months, respectivety, and 3-year OS rate of patients in low LMR group was also significantly lower than that in high LMR group (28.5% vs 62.5%; χ²=8.999, P=0.003). ④ Multivariate analysis of prognostic factors in PTCL patients showed that Ann Arbor stage Ⅲ-Ⅳ (HR=0.544, 95%CI: 0.314-0.944, P=0.030), ECOG>1 score (HR=0.349, 95%CI: 0.221-0.551, P<0.001), Ki67≥80% (HR=0.421, 95%CI: 0.253-0.699, P=0.001) and NLR≥3.822 (HR=0.615, 95%CI: 0.400-0.944, P=0.026) were independent risk factors affecting PFS of patients with PTCL. Ann Arbor stage Ⅲ-Ⅳ (HR=3.632, 95%CI: 1.726-7.642, P=0.001), ECOG>1 score (HR=4.311, 95%CI: 2.530-7.347, P<0.001), Ki67≥80% (HR=2.691, 95%CI: 1.500-4.828, P=0.001) and LMR<2.715 (HR=0.450, 95%CI: 0.265-0.764, P=0.003) were independent risk factors affecting OS of patients with PTCL.

Conclusions

NLR and LMR could be prognostic indicators for patients with PTCL. However, as this study is just a retrospective analysis research, large samples, prospective, and randomized controlled trials are needed for further research and verification of this conclusion.

Key words:

Neutrophils; Lymphocytes; Monocytes; Peripheral T-cell lymphoma; Prognosis

Contributor Information

Feng Weizhen

Department of Oncology, Affiliated Tumor Hospital, Southwestern Medical University, Luzhou 646000, Sichuan Province, China

Ouyang Chutong

Department of Oncology, Affiliated Tumor Hospital, Southwestern Medical University, Luzhou 646000, Sichuan Province, China

Yu Sisi

Sichuan Cancer Hospital &

Institute, Sichuan Cancer Center, School of Medicine, University of Electronic Science and Technology, Chengdu 610041, Sichuan Province, China

Zhang Zhihui

Department of Oncology, Affiliated Tumor Hospital, Southwestern Medical University, Luzhou 646000, Sichuan Province, China

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